Trastorno de colapso de colonias

El trastorno del colapso de las colonias ( CCD ) es un fenómeno anormal que ocurre cuando la mayoría de las abejas obreras de una colonia de abejas melíferas desaparecen, dejando atrás a una reina , abundante alimento y algunas abejas nodrizas para cuidar a las abejas inmaduras restantes. ^{[ 1 ]} Si bien tales desapariciones han ocurrido esporádicamente a lo largo de la historia de la apicultura y se han conocido con varios nombres (incluyendo enfermedad de desaparición , disminución primaveral , enfermedad de mayo , colapso otoñal y enfermedad de disminución otoñal ), ^{[ 2 ]} el síndrome fue renombrado trastorno del colapso de las colonias a principios de 2007 ^{[ 3 ]} en conjunto con un aumento drástico en los informes de desapariciones de colonias de abejas melíferas occidentales ( Apis mellifera ) en América del Norte. ^{[ 4 ]} Los apicultores en la mayoría de los países europeos habían observado un fenómeno similar desde 1998, especialmente en el sur y el oeste de Europa; ^{[ 5 ] [ 6 ]} la Asamblea de Irlanda del Norte recibió informes de una disminución mayor al 50%. ^{[ 7 ]} El fenómeno se volvió más global cuando afectó también a algunos países asiáticos y africanos. ^{[ 8 ] [ 9 ]} A pesar de eso, de 1990 a 2021, la FAO de las Naciones Unidas calculó que el número mundial de colonias de abejas aumentó un 47%, llegando a 102 millones. ^{[ 10 ]}

El síndrome del colapso de las colonias podría causar pérdidas económicas significativas, ya que muchos cultivos agrícolas en todo el mundo dependen de la polinización realizada por las abejas melíferas occidentales. Según la FAO, el valor total de los cultivos mundiales polinizados por abejas melíferas se estimó en casi 200  mil millones de dólares estadounidenses en 2005. ^{[ 11 ]} En Estados Unidos, la escasez de abejas ha incrementado el costo para los agricultores que las alquilan para servicios de polinización hasta en un 20 %. ^{[ 12 ]} Sin embargo, la disminución del número de abejas es anterior al síndrome del colapso de las colonias en varias décadas: la industria de colmenas gestionadas en Estados Unidos ha estado disminuyendo a un ritmo constante desde 1961. ^{[ 13 ]}

Por el contrario, la población mundial de abejas criadas en cautividad ha aumentado de forma constante desde 1975 para la producción de miel, siendo China la principal responsable de este crecimiento. ^{[ 14 ]} El período de menor crecimiento en la producción mundial de miel se produjo entre 1991 y 1999, debido al colapso económico tras la disolución del comunismo en la antigua esfera de influencia soviética . ^{[ 13 ]} A partir de 2020La producción ha aumentado un 50 % con respecto al año 2000, el doble de la tasa de crecimiento de décadas anteriores, a pesar del CCD. ^{[ 15 ]} Los expertos estiman que actualmente hay más abejas melíferas vivas en todo el mundo que en cualquier otro momento de la historia de la humanidad. ^{[ 16 ]}

Se han propuesto varias posibles causas para el CCD, pero ninguna ha logrado una aceptación generalizada entre la comunidad científica. Las causas sugeridas incluyen pesticidas , ^{[ 17 ]} infecciones con diversos patógenos (especialmente los transmitidos por los ácaros Varroa y Acarapis ), desnutrición , factores genéticos , inmunodeficiencias , pérdida de hábitat o cambios en las prácticas apícolas ; también se han citado combinaciones de estos factores. ^{[ 18 ] [ 19 ]} Se ha especulado mucho sobre la contribución de la familia de pesticidas neonicotinoides al CCD, pero muchos apiarios colapsados ​​no muestran rastro de estos químicos. ^{[ 19 ]}

El síndrome de colapso de colonias es un síndrome definido por un conjunto específico de síntomas que anteriormente recibió muchos nombres diferentes (entre ellos "enfermedad de desaparición", "decaimiento primaveral", "enfermedad de mayo", "colapso otoñal" y "enfermedad de decaimiento otoñal"). ^{[ 2 ]} La causa de estos colapsos históricos nunca se ha determinado, pero el CCD se ha descrito como " muerte por mil cortes, siendo el más obvio el de Varroa ". ^{[ 20 ]} Después de que se reconoció que el síndrome no parece estar restringido estacionalmente y que puede no ser una "enfermedad" en el sentido estándar —puede que no haya un agente causal o patogenia específicos— el síndrome fue renombrado en 2007. ^{[ 3 ]}

Se documentaron casos limitados similares al CCD ya en 1869. ^{[ 21 ] [ 22 ]} Los colapsos de colonias se denominaron "enfermedad de mayo" en Colorado en 1891 y 1896. ^{[ 23 ]}

Un brote bien documentado de pérdidas de colonias se extendió desde la Isla de Wight al resto del Reino Unido en 1906. Estas pérdidas se atribuyeron posteriormente a una combinación de factores, entre ellos condiciones climáticas adversas, apicultura intensiva que provocó una escasez de forraje, ácaros (traqueales) y una nueva infección, el virus de la parálisis crónica de las abejas, ^{[ 24 ]} pero durante el brote, se desconocía la causa de este problema agrícola apícola. ^{[ 25 ]}

Los informes muestran un comportamiento similar en las colmenas de los EE. UU. en 1918 ^{[ 26 ]} y 1919. ^{[ 27 ]} Algunos la denominaron "enfermedad misteriosa", ^{[ 28 ]} con el tiempo se la conoció más ampliamente como "enfermedad de la desaparición". ^{[ 29 ]} Oertel, en 1965, ^{[ 30 ]} informó que las colmenas afectadas por la enfermedad de la desaparición en Luisiana tenían abundante miel en los panales, aunque había pocas o ninguna abeja presente, desacreditando los informes que atribuían las desapariciones a la falta de alimento.

En Estados Unidos, el número de colonias mantenidas por apicultores ha disminuido desde la década de 1960 por diversas razones, entre ellas la urbanización, el uso de pesticidas , los ácaros traqueales y Varroa , y la jubilación y el cierre de apicultores comerciales. ^{[ 13 ]} Sin embargo, a finales de 2006 y principios de 2007, se alegó que la tasa de mortalidad había alcanzado nuevas proporciones, ^{[ 20 ]} y se empezó a utilizar el término trastorno de colapso de colonias para describir la repentina oleada de desapariciones (o, a veces, colapso espontáneo de la colmena o síndrome de Mary Celeste en el Reino Unido). ^{[ 31 ]}

Las pérdidas se habían mantenido estables desde la década de 1990 en 17–20% por año, atribuibles a una variedad de factores, como ácaros, enfermedades y estrés de manejo. ^{[ 32 ]} En el invierno de 2004–2005, ocurrió un colapso espontáneo y se atribuyó a los ácaros varroa (el susto del "ácaro vampiro"), aunque esto finalmente nunca se confirmó. El primer informe clasificado como CCD fue a mediados de noviembre de 2006 por un apicultor de Pensilvania que pasaba el invierno en Florida. ^{[ 3 ]} Para febrero de 2007, los grandes apicultores comerciales migratorios que pasaban el invierno en California, Florida, Oklahoma y Texas habían reportado grandes pérdidas asociadas con CCD. ^{[ 32 ]} Sus informes de pérdidas variaron ampliamente, desde 30% a 90% de sus colonias de abejas; en algunos casos, los apicultores reportaron pérdidas de casi todas sus colonias, con colonias sobrevivientes tan debilitadas que podrían ya no ser capaces de polinizar o producir miel. ^{[ 17 ]} A finales de febrero de 2007, algunos apicultores no migratorios de mayor tamaño en las regiones del Atlántico medio y del Pacífico Noroeste también informaron pérdidas significativas de más del 50%. ^{[ 32 ]} También se informaron pérdidas de colonias en cinco provincias canadienses, varios países europeos y países de América del Sur y Central y Asia. En 2010, el Departamento de Agricultura de los Estados Unidos informó que los datos sobre las pérdidas generales de abejas melíferas para 2010 indicaron una pérdida estimada del 34%, que es estadísticamente similar a las pérdidas informadas en 2007, 2008 y 2009. ^{[ 17 ]} Se produjeron menos pérdidas de colonias en los EE. UU. durante el invierno de 2013-2014 que en años recientes. Las pérdidas totales de colonias de abejas melíferas manejadas por todas las causas fueron del 23,2% a nivel nacional, una mejora marcada con respecto a la pérdida del 30,5% informada para el invierno de 2012-2013 y la pérdida promedio de ocho años del 29,6%. ^{[ 33 ]}

Después de que las poblaciones de abejas disminuyeran un 23% en el invierno de 2013, la Agencia de Protección Ambiental y el Departamento de Agricultura formaron un grupo de trabajo para abordar el problema. [ ^{34 ] Desde} 2014, el Congreso ha subvencionado sustancialmente la industria de polinizadores a través de la Ley Agrícola de 2014. ^{[ 35 ]} La Ley Agrícola de 2014 ha permitido hasta $20 millones en subsidios cada año fiscal para destinarlos a la conservación de abejas melíferas, ganado y peces de cultivo que sufren pérdidas debido a enfermedades, eventos climáticos o condiciones adversas. ^{[ 36 ]} En 2017, el Congreso implementó fondos adicionales para proteger a las abejas de las aplicaciones de pesticidas agrícolas en aerosol y polvo mientras están bajo contrato para proporcionar servicios de polinización. ^{[ 37 ]} La Ley de Mejora Agrícola de 2018 , también conocida como la Ley Agrícola de 2018, aumentó el límite monetario para la ayuda financiera anual para asistencia de emergencia de $20 millones a $34 millones. ^{[ 35 ]}

Una encuesta realizada por la Universidad de Maryland y la Universidad de Auburn, publicada en 2023, reveló que el número de colonias de abejas melíferas en Estados Unidos se mantuvo relativamente estable, aunque se perdió el 48 % de las colonias durante el año que finalizó el 1 de abril de 2023, con una tasa de mortalidad anual promedio de 39,6 % en los últimos 12 años. El año anterior (2021-2022) la pérdida fue del 39 % y en 2020-2021, del 50,8 %. Los apicultores indicaron a los científicos que realizaron la encuesta que una pérdida del 21 % durante el invierno es aceptable, y más de tres quintas partes de los apicultores encuestados afirmaron que sus pérdidas fueron mayores que en 2022-2023. ^{[ 20 ]}

En 2024, el Censo de Agricultura de los Estados Unidos reportó un máximo histórico en colmenas de abejas melíferas comerciales (principalmente en Texas), convirtiéndolas en el segmento ganadero de más rápido crecimiento en el país. ^{[ 38 ]}

El CCD no es lo mismo que el declive de la colonia, que puede ser causado por varios problemas como la salud de la reina, la infestación por el ácaro Varroa, la nutrición y varias enfermedades. ^{[ 39 ]} En colonias colapsadas, se sospecha de CCD cuando se observa que hay pocas abejas adultas físicamente presentes en la colonia. A diferencia de otras causas agudas de muerte, como la exposición a pesticidas, se encuentran pocas abejas muertas, o ninguna, dentro o cerca de la colmena, como si la colmena simplemente hubiera sido abandonada. ^{[ 40 ]} Una colonia que ha colapsado por CCD generalmente se caracteriza por la ocurrencia simultánea de todas estas condiciones: ^{[ 41 ] [ 42 ]}

• Presencia de cría operculada en colonias abandonadas. Normalmente, las abejas no abandonan una colmena hasta que toda la cría operculada ha eclosionado.
• Presencia de reservas de alimentos, tanto miel como polen de abeja :
  • que otras abejas no roben inmediatamente
  • con ataques significativamente retrasados ​​por plagas de la colmena como polillas de la cera y pequeños escarabajos de la colmena ^{[ 39 ]}
• Presencia de la abeja reina . Si la reina no está presente, es probable que la colmena haya muerto por falta de reina, lo cual no se considera CCD. ^{[ 43 ] [ 44 ] [ 45 ] [ 46 ]}
• No se encontraron cuerpos de abejas muertas ^{[ 45 ]}

Los síntomas precursores que pueden surgir antes del colapso final de la colonia incluyen:

• Incapacidad para mantener la cría actual debido a la escasez de mano de obra.
• La colonia está compuesta principalmente por abejas jóvenes adultas.
• Las abejas se muestran reacias a consumir el alimento que se les proporciona, como el jarabe de azúcar y los suplementos proteicos .

Antes de cualquier manifestación sintomática del síndrome de colapso de colonias (CCD), varios rasgos fisiopatológicos pueden servir como biomarcadores de la salud de la colonia y predecir el estado del CCD. Las abejas de colonias en colapso tienden a tener heces blandas, rectos parcialmente llenos , enterolitos rectales (cálculos rectales) e iridiscencia de los túbulos de Malpighi . El recto defectuoso indica una alteración nutricional o un desequilibrio hídrico, mientras que los enterolitos rectales sugieren una disfunción de la fisiología excretora que podría conducir a estreñimiento y una mala osmorregulación en las abejas con CCD. Estos rasgos se expresan en diversos grados en cuatro grupos de edad de abejas (abejas recién emergidas, abejas nodrizas, abejas que no recolectan polen y abejas que sí lo recolectan) y se confirmó que no están asociados con la edad. ^{[ 47 ]}

Además, existen indicios genéticos en el intestino que sugieren la susceptibilidad de las abejas melíferas al CCD. Se han determinado sesenta y cinco transcripciones de ARN diferentes como posibles indicadores del estado de CCD. La expresión genética de estas transcripciones se reguló al alza o a la baja dependiendo de los genes al compararlas con abejas sanas. La abundancia de fragmentos inusuales de ARN ribosómico (ARNr) que contienen colas 3′ ricas en poli(A) se detectó mediante análisis de microarrays y qPCR en el intestino de abejas con CCD. ^{[ 48 ]} Esta evidencia sugiere que estas secuencias de ARNr poli(A) desempeñan el papel de intermediarios de degradación para ayudar en el plegamiento de proteínas y la actividad enzimática del ARNr. ^{[ 49 ]} Además, la presencia del virus de las alas deformadas y del virus de la parálisis aguda israelí, así como la expresión de ARNr poli(A), son indicadores genéticos de la aparición del CCD. ^{[ 48 ]}

Los mecanismos del CCD aún se desconocen, pero actualmente se consideran muchas causas, como pesticidas , ácaros , hongos, prácticas apícolas (como el uso de antibióticos o el transporte de colmenas a larga distancia), desnutrición, reinas de mala calidad, inanición, otros patógenos e inmunodeficiencias . El consenso científico actual es que ningún factor por sí solo causa el CCD, sino que algunos de estos factores en combinación pueden provocarlo de forma aditiva o sinérgica. ^{[ 50 ] [ 64 ] [ 65 ] [ 66 ] [ 67 ] [ 68 ] [ 69 ] [ 70 ] [ 71 ] [ 72 ]}

En 2006, se estableció el Grupo de Trabajo sobre el Trastorno del Colapso de las Colonias (CCDWG), con sede principalmente en la Universidad Estatal de Pensilvania . Su informe preliminar señaló algunos patrones, pero no llegó a conclusiones contundentes. ^{[ 3 ]} Una encuesta realizada a apicultores a principios de 2007 indicó que la mayoría de los apicultores aficionados creían que la inanición era la principal causa de muerte en sus colonias, mientras que los apicultores comerciales creían mayoritariamente que las plagas de invertebrados ( ácaros Varroa , ácaros traqueales de las abejas melíferas y/o pequeños escarabajos de la colmena) eran la principal causa de mortalidad de las colonias. ^{[ 52 ]} Una revisión académica en junio de 2007 abordó de manera similar numerosas teorías y posibles factores contribuyentes, pero dejó el tema sin resolver. ^{[ 2 ]}

En julio de 2007, el Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA) publicó un Plan de Acción para el CCD , que describía una estrategia para abordar el CCD que constaba de cuatro componentes principales: ^{[ 73 ]} encuesta y recopilación de datos; análisis de muestras; investigación basada en hipótesis; mitigación y acción preventiva. El primer informe anual del Comité Directivo del Trastorno del Colapso de las Colonias de los Estados Unidos se publicó en 2009. ^{[ 74 ]} Sugería que el CCD podría ser causado por la interacción de muchos agentes en combinación. ^{[ 75 ]} Ese mismo año, el Grupo de Trabajo sobre el CCD publicó un estudio descriptivo exhaustivo que concluía: "De las 61 variables cuantificadas (incluidas la fisiología de las abejas adultas, las cargas de patógenos y los niveles de pesticidas), no se encontró ningún factor único con la suficiente consistencia como para sugerir un agente causal. Las abejas en colonias con CCD tenían cargas de patógenos más altas y estaban coinfectadas con más patógenos que las poblaciones de control, lo que sugiere una mayor exposición a patógenos o defensas reducidas en las abejas con CCD." ^{[ 43 ]}

El segundo informe anual del Comité Directivo se publicó en noviembre de 2010. El grupo informó que, si bien se habían identificado muchas asociaciones —incluidos pesticidas, parásitos y patógenos— a lo largo de la investigación, "cada vez está más claro que ningún factor por sí solo es responsable del [CCD]". Sus hallazgos indicaron la ausencia de niveles dañinos del parásito Nosema o de ácaros parásitos Varroa en el momento del colapso. ^{[ 17 ]} Sí encontraron una asociación de efectos subletales de algunos pesticidas con el CCD, incluidos dos acaricidas comunes en particular, coumafós y fluvalinato, que son pesticidas registrados para su uso por apicultores para controlar los ácaros Varroa. Los estudios también identificaron efectos subletales de neonicotinoides y fungicidas, pesticidas que pueden afectar el sistema inmunológico de las abejas y hacerlas más susceptibles a los virus apícolas. ^{[ 17 ] [ 76 ] [ 77 ]}

Una revisión de 2015 examinó 170 estudios sobre el trastorno del colapso de las colonias y los factores de estrés para las abejas, incluidos patógenos , agroquímicos , disminución de la biodiversidad , cambio climático y más. La revisión concluyó que "se puede argumentar con firmeza que la interacción entre parásitos, pesticidas y dieta es la causa principal de los problemas de salud actuales de las abejas". ^{[ 78 ] [ 79 ]} Además:

Es probable que las abejas de todas las especies se enfrenten a múltiples factores de estrés durante su vida, y cada uno de ellos probablemente reduzca su capacidad para afrontar los demás. Una abeja o colonia que aparentemente haya sucumbido a un patógeno podría no haber muerto si no hubiera estado expuesta también a una dosis subletal de un pesticida y/o hubiera sufrido estrés alimentario (que a su vez podría deberse a la sequía o a las fuertes lluvias provocadas por el cambio climático, o a la competencia de una alta densidad de colmenas cercanas). Desafortunadamente, realizar estudios bien replicados sobre los efectos de múltiples factores de estrés interactivos en las colonias de abejas es extremadamente difícil. El número de combinaciones de factores de estrés aumenta rápidamente, y la exposición a estos factores es difícil o imposible de controlar en abejas en libertad. No obstante, se puede argumentar con firmeza que la interacción entre parásitos, pesticidas y dieta es la raíz de los problemas de salud actuales de las abejas. ^{[ 78 ] [ 79 ]}

Patógenos y teorías de la inmunodeficiencia

Los primeros investigadores comentaron que la vía de propagación funciona como una enfermedad contagiosa ; sin embargo, existía la idea de que el trastorno podría implicar un mecanismo inmunosupresor , ^{[ 80 ]} potencialmente vinculado al "estrés" que conduce a un sistema inmunitario debilitado. Específicamente, según una investigación realizada en 2007 en la Universidad Estatal de Pensilvania: "La magnitud de los agentes infecciosos detectados en las abejas adultas sugiere algún tipo de inmunosupresión". Estos investigadores sugirieron inicialmente una conexión entre la infestación por el ácaro Varroa destructor y el CCD, sugiriendo que una combinación de estos ácaros de las abejas, el virus de las alas deformadas (que transmiten los ácaros) y las bacterias trabajan juntos para suprimir la inmunidad y pueden ser una causa del CCD. ^{[ 3 ] [ 81 ]} Los parásitos, como los ácaros Varroa (Varroa destructor ), los ácaros traqueales de las abejas (Acarapis woodi) , las enfermedades fúngicas, bacterianas y virales, y los cleptoparásitos como los pequeños escarabajos de la colmena ( Aethina tumida ), son todos problemas que se han introducido en los últimos 20 años en los Estados Unidos continentales y a los que se enfrentan los apicultores. ^{[ 50 ]}

Cuando una colonia está muriendo, sea cual sea la causa, y hay otras colonias sanas cerca (como suele ocurrir en un apiario ), estas últimas suelen entrar en la colonia moribunda y robarle provisiones. Si las provisiones de la colonia moribunda estuvieran contaminadas (por toxinas naturales o artificiales), el patrón resultante (de colonias sanas que enferman al estar cerca de una colonia moribunda) podría sugerir a un observador que se trata de una enfermedad contagiosa. Sin embargo, en los casos típicos del síndrome de despoblamiento de colmenas (CCD, por sus siglas en inglés), las provisiones de las colonias moribundas no son robadas, lo que indica que las toxinas no se propagan mediante el robo, imitando así una enfermedad.

La evidencia adicional de que el CCD es una enfermedad infecciosa provino de las siguientes observaciones: las colmenas de colonias que habían muerto a causa del CCD podían reutilizarse con una colonia sana solo si primero se trataban con radiación que destruye el ADN, ^{[ 82 ]} y el informe del Grupo de Trabajo sobre el CCD de 2010 indicó que las colmenas que presentaban CCD tendían a aparecer cerca unas de otras dentro de los apiarios. ^{[ 43 ]}

ácaros Varroa

Según un artículo de 2007, el ácaro Varroa destructor sigue siendo el asesino de abejas más destructivo del mundo, debido en parte a los virus que porta, incluidos el virus de las alas deformadas y el virus de la parálisis aguda de las abejas , que han sido implicados en el CCD. ^{[ 81 ] [ 83 ]} La infestación por ácaros Varroa también tiende a debilitar el sistema inmunitario de las abejas. El Dr. Ernesto Guzmán, investigador entomológico de la Universidad de Guelph en Canadá, estudió 413 colonias de abejas de Ontario en 2007-08. Se observó que la presencia de ácaros Varroa en las colonias antes del invierno debilitaba el sistema inmunitario de las abejas e introducía virus que provocaban la muerte de la colonia durante el invierno. Alrededor del 27% de las colmenas no sobrevivieron al invierno, y el ácaro Varroa fue identificado como la causa en el 85% de los casos. ^{[ 84 ]} Los ácaros Varroa también afectan la capacidad reproductiva de la reina, lo cual es perjudicial para la supervivencia de la colmena. ^{[ 43 ]} Por lo tanto, los ácaros Varroa se han considerado como una posible causa del CCD, aunque no todas las colonias moribundas contienen estos ácaros. ^{[ 85 ]}

Varroa destructor es un ácaro parásito que coloniza las colmenas y se alimenta de las abejas melíferas consumiendo su hemolinfa . Los ácaros Varroa parasitan a todos los tipos de abejas melíferas (obreras, nodrizas, larvas) según su etapa del ciclo de vida. Durante la etapa forética, Varroa prefiere adherirse a las abejas nodrizas, ya que esto resulta en una mayor aptitud que conduce a la etapa reproductiva. Los ácaros se alimentan de las larvas durante su etapa reproductiva y una mayor aptitud conduce a un aumento en la fecundidad del ácaro (número de crías hembras). ^{[ 86 ]} Debido a la capacidad de Varroa para alimentarse de todos los tipos de abejas melíferas, son una de las mayores amenazas para las colonias, especialmente durante el invierno.

En 2020, un grupo de científicos anunció que se encontraban en las primeras etapas de las pruebas de campo de una bacteria con plásmidos modificados genéticamente específicos que suprimían la infección por el virus de las alas deformadas y, además, reducían eficazmente la supervivencia del ácaro Varroa . ^{[ 87 ]}

Virus de parálisis aguda israelí

En 2004, se descubrió en Israel el virus de la parálisis aguda israelí (IAPV) , que en su momento se consideró la causa de la CCD. Recibió su nombre del lugar donde se identificó por primera vez; se desconoce su lugar de origen. En septiembre de 2007, se publicaron los resultados de un estudio estadístico a gran escala de secuenciación de ARN de colonias afectadas y no afectadas. Se secuenció el ARN de todos los organismos de una colonia y se comparó con bases de datos de secuencias para detectar la presencia de patógenos. Se encontró que todas las colonias estaban infectadas con numerosos patógenos, pero solo el virus IAPV mostró una asociación significativa con la CCD: el virus se encontró en 25 de las 30 colonias con CCD analizadas, y solo en una de las 21 colonias sin CCD analizadas. ^{[ 82 ] [ 88 ]}

Una investigación realizada en 2009 reveló que un indicador de producción proteica deficiente es común entre todas las abejas afectadas por el CCD, un patrón consistente con la infección por IAPV. Se postula que los Dicistroviridae , al igual que el IAPV, causan la degradación de los ribosomas , responsables de la producción de proteínas celulares , y que esta reducción de la función ribosomal debilita a las abejas, haciéndolas más vulnerables a factores que de otro modo no serían letales. ^{[ 48 ] [ 89 ]}

Nosema

Algunos han sugerido que el síndrome podría deberse a la incapacidad de los apicultores para identificar correctamente enfermedades conocidas como la loque europea o el hongo microsporidio Nosema apis . Las pruebas y el diagnóstico de muestras de colonias afectadas (ya realizados) hacen que esto sea muy improbable, ya que los síntomas son bastante conocidos y difieren de lo que se clasifica como CCD. Se informó de una alta tasa de infección por Nosema en muestras de abejas de Pensilvania, pero este patrón no se observó en muestras de otros lugares. ^{[ 3 ]}

Las colmenas de abejas melíferas occidentales infectadas con Nosema ceranae son aniquiladas en ocho días ^{[ 90 ],} lo que indica que el CCD puede ser causado por N.  ceranae . Un equipo de investigación afirma haber descartado muchas otras causas potenciales, ^{[ 91 ] [ 92 ]} sin embargo, un estudio de 2009 de poblaciones de abejas afectadas por el CCD en EE. UU. encontró que solo alrededor de la mitad de las colonias muestreadas, tanto en poblaciones con CCD como en poblaciones de control, estaban infectadas con N.  ceranae . ^{[ 43 ]}

El principal agente antifúngico utilizado contra Nosema es la fumagilina , que se ha utilizado en un proyecto de investigación alemán para reducir el impacto del microsporidio y es mencionada como un posible remedio por el CCDWG. ^{[ 93 ]} Higes también afirma haber curado colonias con éxito con fumagilina. ^{[ 94 ] [ 95 ]} Una revisión de estos resultados los describió como prometedores, pero advirtió que " N.  ceranae puede no ser el culpable de todos los casos de colapso de colonias". ^{[ 96 ]} Varias áreas de Europa han reportado este hongo, pero aún no se ha establecido un vínculo directo con el CCD. ^{[ 97 ] [ 98 ]}

En 2007, se informó de la presencia de N.  ceranae en algunas colmenas de California. ^{[ 99 ]} Sin embargo, el investigador no consideró que esto fuera una prueba concluyente de un vínculo con el CCD; «No queremos dar a nadie la impresión de que este asunto se ha resuelto». ^{[ 100 ]} Un científico apícola del USDA afirmó de manera similar: «Si bien el parásito Nosema ceranae puede ser un factor, no puede ser la única causa. El hongo se ha observado anteriormente, a veces en colonias que estaban sanas». ^{[ 101 ]}

N. ceranae se ha detectado en abejas melíferas de varios estados mediante PCR del gen 16S . ^{[ 102 ] [ 103 ]} En Nueva York, N.  ceranae se detectó en 49 condados, y de las 1200 muestras de abejas melíferas recolectadas, 528 (44%) fueron positivas para Nosema , de las cuales, el análisis de PCR de 371 muestras positivas para esporas reveló que el 96% eran N.  ceranae , el 3% tenían tanto N.  ceranae como N.  apis , y el 1% tenía solo N.  apis . ^{[ 104 ]}

La infección daña el intestino medio de la abeja, lo que provoca la necrosis del tejido intestinal. Esto perjudica la capacidad de la abeja para digerir alimentos y absorber nutrientes. ^{[ 105 ] [ 106 ]} Cuando las abejas sanas son alimentadas con polen que contiene fungicidas, insecticidas y otros agroquímicos, incluido el imidacloprid ^{[ 107 ]} , tienen más probabilidades de infectarse con N.  ceranae , lo que sugiere una posible relación con el CCD. ^{[ 108 ] [ 72 ]}

plaguicidas

Según el USDA, los pesticidas podrían estar contribuyendo al CCD. ^{[ 17 ]} Los científicos han estado preocupados durante mucho tiempo porque los pesticidas, incluyendo posiblemente algunos fungicidas , pueden tener efectos subletales en las abejas, sin matarlas directamente, pero afectando su desarrollo y comportamiento. ^{[ 116 ] [ 117 ]} Maryann Frazier, ^{[ 118 ]} Asociada sénior emérita de extensión en entomología de Penn State , dijo: "No se ha demostrado que los pesticidas por sí solos sean la causa del CCD. Creemos que es una combinación de varios factores, posiblemente incluyendo ácaros, virus y pesticidas". ^{[ 119 ]}

Evaluar la contribución de los plaguicidas al síndrome de despoblamiento de las colmenas (CCD) resulta particularmente difícil por varias razones. En primer lugar, la variedad de plaguicidas utilizados en las diferentes zonas afectadas por el CCD dificulta la realización de pruebas simultáneas para detectar todos los plaguicidas posibles. En segundo lugar, muchas explotaciones apícolas comerciales son móviles y transportan las colmenas a grandes distancias geográficas durante la temporada, lo que potencialmente expone a las colonias a diferentes plaguicidas en cada lugar. En tercer lugar, las propias abejas almacenan polen y miel a largo plazo, lo que implica que puede haber un retraso de días a meses antes de que las provisiones contaminadas lleguen a la colonia, lo que impide relacionar la aparición de los síntomas con el momento exacto de la exposición a los plaguicidas.

En 2010, la secuenciación del genoma de la abeja melífera proporcionó una posible explicación para la sensibilidad de las abejas a los pesticidas. Su genoma es deficiente en el número de genes que codifican enzimas de desintoxicación, incluidas las monooxigenasas del citocromo P450 (P450), las glutatión-S-transferasas y las carboxilesterasas. ^{[ 120 ]}

neonicotinoides

Una clase de insecticidas llamados neonicotinoides ha sido objeto de un escrutinio particular. Los neonicotinoides son plaguicidas sistémicos , que se utilizan normalmente como tratamientos de semillas para reducir la aplicación de plaguicidas foliares a medida que las plantas crecen. ^{[ 121 ]} Los tres compuestos principales de uso agrícola son imidacloprid , clotianidina y tiametoxam . Los efectos potencialmente tóxicos estudiados en el laboratorio a menudo han sido seguidos por estudios de campo que no muestran efectos en poblaciones reales de abejas. ^{[ 122 ]} A pesar de las lagunas en la evidencia científica, los reguladores han restringido el uso de neonicotinoides en Europa ^{[ 123 ]} y en otros lugares ^{[ 124 ]} principalmente en base a la preocupación por la salud de las abejas.

Evidencia de riesgo para las abejas

El uso de pesticidas neonicotinoides en los EE. UU. aumentó después de 2005, coincidiendo con el aumento de la mortalidad de las abejas. ^{[ 125 ]}

La mayor parte del maíz que se cultiva en Estados Unidos proviene de semillas tratadas con neonicotinoides. Si bien el maíz se poliniza por el viento, las abejas que se alimentan de las plantas pueden estar expuestas a residuos de pesticidas en el néctar y el polen. Las abejas también pueden exponerse al alimentarse de plantas silvestres que, sin querer, hayan estado expuestas a neonicotinoides. ^{[ 126 ]}

Hasta la fecha, la mayoría de las evaluaciones sobre el posible papel de los plaguicidas en el síndrome de despoblamiento de las colmenas (CCD, por sus siglas en inglés) se han basado en encuestas realizadas por apicultores, pero parece probable que sea necesario realizar pruebas directas de muestras de colonias afectadas.

Estudios de laboratorio

Los neonicotinoides pueden interferir con las capacidades naturales de orientación de las abejas, provocando su desorientación e impidiendo que encuentren el camino de regreso a la colmena. ^{[ 127 ] [ 128 ] [ 129 ] [ 130 ] [ 131 ]} Estas deficiencias pueden resultar de los efectos de los neonicotinoides en la memoria a largo y corto plazo de las abejas. ^{[ 132 ] [ 133 ]} Dosis subletales de imidacloprid en experimentos de laboratorio y de campo disminuyeron la actividad de vuelo y la discriminación olfativa, y el rendimiento del aprendizaje olfativo se vio afectado. ^{[ 134 ]}

Se ha demostrado que la exposición a imidacloprid en concentraciones similares a las del campo reduce el crecimiento de las colonias y la producción de nuevas reinas. ^{[ 127 ]} Un estudio in situ de 2012 sugirió que la exposición a niveles subletales de imidacloprid en jarabe de maíz de alta fructosa (JMAF), que se utiliza para alimentar a las abejas melíferas cuando no hay forraje disponible, provocó que las abejas presentaran síntomas compatibles con el CCD. El grupo de control alimentado con JMAF sin insecticida no mostró tales síntomas. ^{[ 135 ] [ 136 ]}

Una revisión bibliográfica de 2013 concluyó que los neonicotinoides en las cantidades que se utilizan habitualmente eran perjudiciales para las abejas y que se necesitaban urgentemente alternativas. ^{[ 68 ]} Las dosis absorbidas por las abejas no eran letales, pero la exposición prolongada podría causar posibles problemas crónicos. ^{[ 32 ]}

Estudios de campo

En 2005, un equipo de científicos descubrió que el polen obtenido de semillas tratadas con imidacloprid contenía niveles significativos del insecticida y sugirió que el polen contaminado podría causar la muerte de las colonias de abejas. ^{[ 137 ]}

Un metaanálisis publicado en febrero de 2010 halló evidencia de estudios de laboratorio que mostraban efectos subletales del imidacloprid en las abejas melíferas, pero una falta de evidencia sobre la relevancia ambiental de estos hallazgos. ^{[ 138 ]} De manera similar, una revisión de 2012 concluyó que en un entorno de laboratorio, se observaron efectos tanto letales como subletales en el comportamiento de forrajeo, la memoria y la capacidad de aprendizaje en abejas melíferas expuestas a neonicotinoides, pero que estos efectos no se observaron en estudios de campo con dosis realistas. ^{[ 139 ]}

En 2012 se publicaron varios estudios que demostraron que los neonicotinoides tenían vías de exposición previamente no detectadas que afectaban a las abejas, incluyendo el polvo, el polen y el néctar. ^{[ 140 ]} La investigación también mostró persistencia ambiental en canales de riego agrícola y suelo. ^{[ 141 ]} Las máquinas que siembran semillas de maíz recubiertas con clotianidina e imidacloprid liberan ciertas cantidades del pesticida al aire, otra posible vía de exposición. ^{[ 140 ]}

En 2015, un estudio británico de 11 años mostró una correlación entre el creciente uso agrícola de tratamientos de semillas con neonicotinoides y el aumento de las pérdidas de colonias de abejas melíferas a nivel de paisaje. ^{[ 121 ]} Este fue el primer estudio de campo que estableció un vínculo entre los neonicotinoides y el CCD. ^{[ 142 ]}

Política regulatoria

En Europa, la interacción del fenómeno de las "abejas moribundas" con el imidacloprid se ha debatido durante bastante tiempo . ^{[ 143 ] [ 144 ] [ 145 ]} Un estudio del Comité Científico y Técnico (CST) fue el centro del debate y condujo a una prohibición parcial del imidacloprid en Francia. El pesticida Gaucho, a base de imidacloprid, fue prohibido en 1999 por el Ministro de Agricultura francés Jean Glavany , principalmente debido a la preocupación por los posibles efectos sobre las abejas melíferas. ^{[ 146 ] [ 147 ] [ 148 ]}

Si bien los apicultores franceses lograron prohibir los neonicotinoides, la administración Clinton permitió el uso de plaguicidas que antes estaban prohibidos, ^{[ 149 ]} incluido el imidacloprid. En 2004, la administración Bush redujo aún más las regulaciones y aumentaron las aplicaciones de plaguicidas. ^{[ 150 ] [ 151 ]}

En 2013, una revisión formal realizada por la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA) informó que algunos neonicotinoides representaban un riesgo inaceptablemente alto para las abejas e identificó varias lagunas de datos no consideradas previamente. Su revisión concluyó: «Se identificó un alto riesgo agudo para las abejas melíferas por exposición a través de la deriva de polvo en los tratamientos de semillas de maíz, colza y cereales. También se identificó un alto riesgo agudo por exposición a través de residuos en el néctar y/o el polen». ^{[ 152 ]}

Tras la revisión de la EFSA de 2013, la Comisión Europea (CE) propuso una prohibición de dos años sobre los neonicotinoides. ^{[ 153 ]} En abril de 2013, la Unión Europea votó a favor de una restricción de dos años sobre los insecticidas neonicotinoides. La prohibición restringió el uso de imidacloprid, clotianidina y tiametoxam en cultivos que atraen a las abejas. Ocho naciones votaron en contra de la moción, incluido el gobierno británico, que argumentó que la ciencia era incompleta. ^{[ 154 ]} La prohibición puede considerarse una aplicación del « principio de precaución », establecido en la Conferencia de Río de 1992 sobre el Medio Ambiente y el Desarrollo, que abogó por que «la falta de certeza científica plena no debe utilizarse como razón para posponer medidas rentables para prevenir la degradación ambiental ». ^{[ 155 ] [ 156 ]}

En 2013, apicultores y ambientalistas presentaron conjuntamente una demanda contra la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos (EPA) por seguir permitiendo el uso de neonicotinoides en el país. La demanda solicitaba específicamente la suspensión de clotianidina y tiametoxam. ^{[ 157 ]} La EPA respondió a la demanda citando investigaciones que señalaban al ácaro Varroa como responsable del declive de las abejas y demostraban que el papel de los neonicotinoides en el síndrome de colapso de colonias (CCD) se había exagerado. ^{[ 158 ]} La Ley para Salvar a los Polinizadores de Estados Unidos (HR 2692) se presentó en el Congreso en 2013, ^{[ 159 ] [ 160 ]} y se volvió a presentar en 2015. La ley propuesta solicitaba la suspensión de los neonicotinoides hasta que se realizara una revisión completa de sus impactos. ^{[ 161 ]}

Fipronil

El fipronil es un insecticida fenilpirazol con un modo de acción sistémico de amplio espectro . Está diseñado para eliminar insectos similares a las abejas, como las avispas amarillas ( Vespula germanica ) y muchas otras plagas coloniales mediante un proceso de "cebo tóxico", en el que un insecto que regresa a la colmena dispersa el pesticida entre las crías. ^{[ 162 ]}

En mayo de 2003, la Dirección General de Alimentación del Ministerio de Agricultura de Francia determinó que un caso de mortalidad masiva de abejas observado en el sur de Francia estaba relacionado con la toxicidad aguda del fipronil. La toxicidad se vinculó a un tratamiento defectuoso de las semillas, que generó polvo. En febrero de 2003, el ministerio decidió suspender temporalmente la venta en Francia de productos fitosanitarios de BASF que contenían fipronil, incluida la marca "Regent". ^{[ 163 ]}

En 2010, se culpó al fipronil de la propagación del CCD entre las abejas, en un estudio realizado por Minutes-Association for Technical Coordination Fund en Francia, que encontró que incluso en dosis no letales muy bajas, este pesticida afectaba la capacidad de localizar la colmena, lo que resultaba en la pérdida de un gran número de recolectoras en cada expedición de búsqueda de polen, aunque no se hizo mención alguna sobre otros síntomas del CCD; ^{[ 164 ]} otros estudios, sin embargo, no han mostrado ningún efecto agudo del fipronil en las abejas melíferas. ^{[ 165 ]}

cambio climático

Se sabe que los cambios ambientales afectan el desarrollo de las abejas melíferas. Se ha demostrado que el aumento de la temperatura y los niveles de precipitación inducidos por el cambio climático disminuyen en un 30 % la probabilidad de supervivencia de una colonia de abejas en una sola generación, además de reducir el número de nuevas colonias que se establecen. ^{[ 171 ]} Las lluvias extremas y su ausencia pueden limitar la capacidad de las abejas para recolectar néctar y polen, reduciendo así su número y su salud. ^{[ 172 ]}

Desnutrición

En 2007, uno de los patrones reportados por el Grupo de Estudio CCD en la Universidad Estatal de Pensilvania fue que todos los productores en una encuesta preliminar notaron un período de "estrés extraordinario" que afectó a las colonias en cuestión antes de su muerte, generalmente relacionado con una nutrición deficiente y/o sequía. ^{[ 3 ]} Este fue el único factor que todos los casos de CCD tuvieron en común en el informe; por lo tanto, parecía haber al menos alguna posibilidad significativa de que el fenómeno estuviera correlacionado con el estrés nutricional que puede no manifestarse en colonias sanas y bien nutridas. Esto fue similar a los hallazgos de otra encuesta independiente realizada en 2007 en la que operaciones apícolas de pequeña escala (hasta 500 colonias) en varios estados reportaron su creencia de que la desnutrición y/o colonias débiles fueron los factores responsables de la muerte de sus abejas en más del 50% de los casos, independientemente de si se creía que las pérdidas se debían al CCD o no. ^{[ 52 ]}

Algunos investigadores han atribuido el síndrome a la práctica de alimentar a las colmenas con jarabe de maíz de alta fructosa (JMAF) para complementar las reservas invernales. La variabilidad del JMAF podría ser relevante para las aparentes inconsistencias de los resultados. Un autor europeo ha sugerido una posible conexión con el JMAF producido a partir de maíz genéticamente modificado . ^{[ 177 ]} Sin embargo, al menos un investigador ha afirmado que, si este fuera el único factor involucrado, esto debería haber llevado a la aparición exclusiva del CCD en colonias invernantes alimentadas con JMAF, pero se han reportado muchos casos de CCD en otros contextos con apicultores que no habían utilizado JMAF. ^{[ 178 ]}

Otros investigadores han especulado que el síndrome de colapso de colonias se debe principalmente a la alimentación de las abejas con una dieta de monocultivo , cuando deberían recibir alimento de diversas fuentes/plantas. En invierno, a estas abejas se les proporciona una única fuente de alimento, como jarabe de maíz (alto en fructosa u otro), azúcar y sustituto de polen. En verano, pueden polinizar únicamente un solo cultivo (por ejemplo, almendras, cerezas o manzanas). ^{[ 179 ]} La dieta de monocultivo se atribuye, por lo tanto, al alquiler de colmenas y a la apicultura migratoria. Si bien se afirma que las dietas de polen único son muy inferiores a las dietas de polen mixto, existen algunos pólenes que son aceptables para introducir exclusivamente a las abejas melíferas, como el trébol dulce y la mostaza . ^{[ 180 ]}

Un estudio publicado en 2010 encontró que las abejas alimentadas con polen de diversas especies de plantas mostraron signos de tener un sistema inmunológico más saludable que aquellas que consumían polen de una sola especie. Las abejas alimentadas con polen de cinco especies tenían niveles más altos de glucosa oxidasa que las alimentadas con polen de una sola especie, incluso si el polen tenía un mayor contenido de proteínas. Los autores plantearon la hipótesis de que el CCD podría estar relacionado con una pérdida de diversidad vegetal. ^{[ 181 ]} Los investigadores encontraron una dieta adecuada que sí conduce a una población saludable de abejas melíferas. "Los autores recomendaron una dieta que contiene 1000 ppm de potasio, 500 ppm de calcio, 300 ppm de magnesio y 50 ppm de cada uno de los siguientes elementos: sodio, zinc, manganeso, hierro y cobre." ^{[ 180 ]} Un estudio de 2014 encontró que las abejas alimentadas con jarabe de maíz de alta fructosa o azúcar muestran una regulación negativa en varios genes relacionados con el metabolismo de las proteínas y la oxidación-reducción en comparación con aquellas alimentadas con miel con un contenido proteico similar. ^{[ 182 ]}

Un estudio de 2013 descubrió que el ácido p -cumárico , presente normalmente en la miel, ayuda a las abejas a desintoxicar ciertos pesticidas. Por lo tanto, su ausencia en los nutrientes artificiales que se les administran a las abejas puede contribuir al CCD. ^{[ 183 ]}

A partir del 1 de marzo de 2007 , el Consorcio de Investigación y Extensión Apícola del Atlántico Medio (MAAREC) ofreció las siguientes recomendaciones tentativas para los apicultores que notan los síntomas del CCD: ^{[ 93 ]}

1. No combine colonias en declive con colonias fuertes.
2. Cuando se encuentre una colonia colapsada, guarde el equipo en un lugar donde pueda tomar medidas preventivas para asegurarse de que las abejas no tengan acceso a él.
3. Si alimentas a tus abejas con jarabe de azúcar, usa Fumagilina .
4. Si observa un colapso de las colonias y detecta una infección secundaria, como la loque europea , trate las colonias con oxitetraciclina , no con tilosina .

Otro remedio propuesto para los agricultores de cultivos polinizados es simplemente cambiar del uso de apicultores al uso de abejas nativas , como abejorros y abejas albañiles . ^{[ 194 ] [ 195 ]} Se puede ayudar a las abejas nativas a establecerse proporcionándoles lugares de anidación adecuados y algunos cultivos adicionales de los que puedan alimentarse (por ejemplo, cuando haya terminado la temporada de polinización de los cultivos comerciales de la granja). ^{[ 196 ] [ 197 ]}

Un apicultor británico desarrolló con éxito una cepa de abejas resistentes a los ácaros varroa. ^{[ 198 ] [ 199 ] [ 200 ]} Las abejas melíferas rusas también resisten las infestaciones de ácaros varroa , pero aún son susceptibles a otros factores asociados con el síndrome de colapso de colonias y tienen rasgos perjudiciales que limitan su relevancia en la apicultura comercial.

En el Reino Unido, en marzo de 2009 se creó una base de datos nacional de abejas para monitorear el colapso de las colonias como resultado de una reducción del 15 % en la población de abejas que se había producido en los dos años anteriores. ^{[ 201 ]} En particular, el registro, financiado por el Departamento de Medio Ambiente, Alimentación y Asuntos Rurales y administrado por la Unidad Nacional de Abejas , se utilizará para monitorear las tendencias de salud y ayudar a determinar si la industria de la miel está bajo amenaza por el supuesto síndrome del colapso de las colonias. Se ha invitado a participar a los 20 000 apicultores británicos. En octubre de 2010, David Aston, de la Asociación Británica de Apicultores, declaró: «Seguimos sin creer que el CCD sea la causa de la pérdida de colonias en el Reino Unido; sin embargo, continuamos experimentando pérdidas de colonias, muchas de las cuales, si no la mayoría, tienen una explicación. El enfoque adoptado en la apicultura británica consiste en dar mayor visibilidad a la gestión integrada de la salud de las abejas, es decir, identificar y tratar de eliminar los factores que reducen el estado de salud de una colonia. Esto incluye aumentar el nivel de cualificación de los apicultores mediante formación y educación, dar mayor visibilidad a la destrucción del hábitat y su efecto en la disponibilidad de forraje (néctar y polen) y, por supuesto, investigar la incidencia y distribución de enfermedades y afecciones en el Reino Unido, junto con una investigación y desarrollo más aplicados para proporcionar soluciones». ^{[ 57 ] [ 59 ]}

Las abejas melíferas no son originarias de América , por lo tanto, su necesidad como polinizadoras en los EE. UU. y otras regiones del hemisferio occidental se limita a usos estrictamente agrícolas y ornamentales, ya que ninguna planta nativa requiere la polinización de las abejas melíferas, excepto en situaciones de monocultivo concentrado , donde la necesidad de polinización es tan grande en la época de floración que los polinizadores deben concentrarse más allá de la capacidad de las abejas nativas (con la tecnología actual).

El fenómeno es particularmente importante para cultivos como el de almendras en California, donde las abejas melíferas son el polinizador predominante y el valor de la cosecha en 2011 fue de $3.6  mil millones. ^{[ 202 ]} En 2000, se estimó que el valor total de los cultivos en EE. UU. que dependían completamente de la polinización de las abejas melíferas superaba los $15  mil millones. ^{[ 203 ]} La producción de almendras en California aumentó de 370  millones de libras en 1995 a un récord de 2500  millones de libras en 2019, con un aumento de más del 30 % solo en la última década. ^{[ 204 ]} Debido a esta alta demanda de polinizadores, el costo del alquiler de abejas melíferas ha aumentado significativamente, y la industria de la almendra de California alquila aproximadamente 1.6  millones de colonias de abejas melíferas durante la primavera para polinizar sus cultivos. ^{[ 205 ]} A nivel mundial, las abejas melíferas generan aproximadamente $200  mil millones en servicios de polinización. ^{[ 2 ]}

Son responsables de la polinización de aproximadamente un tercio de las especies de cultivos de los Estados Unidos, incluyendo especies como almendras, duraznos , manzanas, peras, cerezas , frambuesas , moras , arándanos rojos , sandías , melones , pepinos y fresas . Muchas, pero no todas, de estas plantas pueden ser (y a menudo son) polinizadas por otros insectos en los EE. UU., incluyendo otros tipos de abejas (por ejemplo, abejas de calabaza en cucurbitáceas ^{[ 206 ]} ), pero generalmente no a escala comercial. Si bien algunos agricultores de algunos tipos de cultivos nativos traen abejas melíferas para ayudar con la polinización, ninguno las necesita específicamente, y cuando las abejas melíferas están ausentes de una región, existe la presunción de que los polinizadores nativos pueden reclamar el nicho, generalmente estando mejor adaptados para servir a esas plantas (suponiendo que las plantas se encuentran normalmente en esa área específica).

Sin embargo, aunque a nivel individual muchas otras especies son más eficientes en la polinización, en el 30% de los tipos de cultivos donde se utilizan abejas melíferas, la mayoría de los polinizadores nativos no pueden utilizarse masivamente con la misma facilidad ni eficacia que las abejas melíferas; en muchos casos, ni siquiera visitan las plantas. Las colmenas pueden trasladarse de un cultivo a otro según sea necesario, y las abejas visitarán muchas plantas en grandes cantidades, compensando mediante la polinización de saturación su falta de eficiencia. Por lo tanto, la viabilidad comercial de estos cultivos está fuertemente ligada a la industria apícola . En China , la polinización manual de los huertos de manzanos es laboriosa, requiere mucho tiempo y es costosa. ^{[ 207 ] [ 208 ]}

En las regiones del Viejo Mundo donde son autóctonas, las abejas melíferas ( Apis mellifera ) se encuentran entre los polinizadores más importantes, vitales para el mantenimiento de los hábitats naturales, además de su valor para las sociedades humanas (para el sustento de los recursos alimentarios). ^{[ 209 ]} Donde disminuyen las poblaciones de abejas melíferas, también disminuyen las poblaciones de plantas. ^{[ 210 ]} En la agricultura, algunas plantas dependen completamente de las abejas melíferas para la polinización y la producción de frutos, mientras que otras solo dependen de ellas para mejorar su capacidad de producir frutos mejores y más sanos. Las abejas melíferas también ayudan a las plantas a reducir el tiempo entre la floración y la fructificación, lo que disminuye el riesgo de factores dañinos como plagas, enfermedades, productos químicos, el clima, etc. ^{[ 209 ]} Las plantas especializadas que requieren abejas melíferas estarán en mayor riesgo si estas disminuyen, mientras que las plantas generalistas que utilizan otros animales como polinizadores (o polinización por el viento o autopolinización) sufrirán menos porque tienen otras fuentes de polinización. ^{[ 209 ]}

Dicho esto, las abejas melíferas realizan algún nivel de polinización de casi el 75% de todas las especies de plantas utilizadas directamente para la alimentación humana en todo el mundo. ^{[ 209 ] [ 211 ]} La pérdida catastrófica de abejas melíferas podría tener un impacto significativo; por lo tanto, se estima que se perderían siete de los 60 cultivos principales de la economía norteamericana, y esto es solo para una región del mundo. Las granjas con sistemas intensivos (alta densidad de cultivos) se verán más afectadas en comparación con los sistemas no intensivos (pequeños huertos locales que dependen de abejas silvestres) debido a la dependencia de las abejas melíferas. Este tipo de granjas tienen una alta demanda de servicios de polinización por abejas melíferas, que solo en los EE. UU. cuestan 1250  millones de dólares anuales. ^{[ 211 ]} Sin embargo, este costo se compensa, ya que las abejas melíferas como polinizadoras generan entre 22 800 y 57 000  millones de euros a nivel mundial. ^{[ 210 ]}

• Un episodio de Nature de 2007 , "El silencio de las abejas", ofreció varias razones especulativas para el fenómeno. ^{[ 212 ]}
• El documental de 2009, Vanishing of the Bees, señaló a los pesticidas neonicotinoides como los culpables más probables, aunque los expertos entrevistados admitieron que aún no existían datos concluyentes. ^{[ 213 ]}
• El documental de larga duración de 2010, Queen of the Sun: What Are the Bees Telling Us?, incluyó entrevistas con apicultores, científicos, agricultores y filósofos. ^{[ 214 ]}
• En el segmento "Kwanzaa" del episodio "The Futurama Holiday Spectacular" de la serie de televisión animada de ciencia ficción Futurama (temporada 6, episodio 15, emitido por primera vez el 21/11/2010), se descubrió el CCD , también conocido como "Síndrome de Colapso de Colonias" , en una colmena de abejas espaciales gigantes cuando la tripulación de Planet Express fue allí en busca de cera de abejas para hacer velas de Kwanzaa .
• El documental de 2012 Nicotine Bees argumentó que los pesticidas neonicotinoides son los principales responsables del síndrome de colapso de colonias. ^{[ 215 ]}
• Más que miel , un documental de 2012, examinó la relación entre los humanos y las abejas y exploró las posibles causas del CCD. ^{[ 216 ]}
• En la tercera temporada de la serie de televisión Elementary , el CCD fue un tema recurrente: Holmes culpó a los pesticidas en el episodio 10 y teorizó sobre posibles curas en el episodio 14. En el episodio 23, "Absconded", Holmes y Watson investigaron la muerte de un investigador del USDA que realizaba estudios de campo sobre un brote de CCD en el noreste de Estados Unidos.
• El cortometraje de 2016, Colony Collapse Disorder: A Life Without Bees , mostró un futuro distópico y exagerado de una vida después de las abejas. ^{[ 217 ]}
• El episodio de Black Mirror " Odiados en la nación " mostraba un futuro en el que se desarrollaban abejas mecánicas para combatir el síndrome de colapso de colonias (CCD, por sus siglas en inglés).
• En el episodio "Espejos de la casa de la diversión" de Cloak & Dagger , Tandy Bowen y Mina Hess hablaron sobre la disminución de las poblaciones de abejorros estadounidenses cada pocas décadas. El final de la primera temporada fue "Colapso de la colonia".
• En la película Bugonia de 2025 , Teddy, uno de los personajes principales, cree que el fenómeno es causado por el director ejecutivo de una empresa de biomedicina, a quien considera un extraterrestre. En la mente del personaje, el CCD refleja la experiencia de los humanos en la Tierra siendo borrados lentamente de la existencia por la mencionada raza alienígena. ^{[ 218 ]}

• Centro de Investigación Integrativa sobre las Abejas (CIBER)
• Colmenas
• Uso indebido de pesticidas
• Disminución de los polinizadores
• virus kakugo