roya de la agalla occidental

La roya de la agalla occidental , también conocida como roya de la agalla del pino , es una enfermedad fúngica de los pinos . Es causada por Cronartium harknessii ^{[ 4 ]} (anteriormente conocido como Endocronartium harknessii o Peridermium harknessii (que describe la fase aecial bajo el sistema de nomenclatura dual ahora superado ), un hongo de la roya autoico , endocíclico , que crece en el cambium vascular del huésped. ^{[ 5 ]} La enfermedad se encuentra en pinos ( Pinus spp.) con dos o tres agujas, como el pino ponderosa , el pino jack y el pino silvestre . ^{[ 6 ]} Es muy similar a la roya de la agalla del pino-roble , pero su segundo huésped es otra especie de Pinus . La infección fúngica produce la formación de agallas en ramas o troncos de huéspedes infectados. La formación de agallas generalmente no es perjudicial para los árboles viejos, pero se sabe que mata a los árboles jóvenes y menos estables. ^{[ 7 ]} Las agallas pueden variar desde pequeños crecimientos en los extremos de las ramas hasta agallas del tamaño de un pomelo en los troncos.

Los huéspedes de la fase aecial del hongo incluyen Pinus spp. de dos y tres acículas. Los huéspedes aeciales más importantes incluyen el pino de Banks ( P. banksiana ), el pino contorta ( P. contorta ), el pino amarillo occidental ( P. ponderosa ) y el pino silvestre europeo ( P. sylvestris ). ^{[ 8 ]} También se ha informado que una variedad de otros pinos, como Pinus nigra , P.  mugo , P.  palustris , P.  banksiana , P.  muricata y P.  radiata , son huéspedes de la roya de la agalla occidental ( C.  harknessii ), pero estas especies de pino se consideran menos valiosas. Debido a que C.  harknessii es una roya autoica de ciclo corto que carece de un huésped telial , no hay huéspedes alternativos. El patógeno puede infectar brotes en crecimiento activo de cualquier edad muy rápidamente sin infectar un huésped alternativo, lo que hace que el ciclo de la enfermedad sea más destructivo que las especies de roya típicas que cambian entre huéspedes. Esto también impide el control del hongo mediante la gestión de las especies hospedantes alternativas.

Los síntomas de la roya de la agalla occidental pueden ser bastante conspicuos y son útiles para la identificación diagnóstica. ^{[ 9 ]} Los síntomas más prominentes son chancros en la cadera y crecimientos hinchados, esféricos a oblongos (agallas) en las ramas, tallos o tronco principal del huésped. Las agallas en ramitas pequeñas de 1 a 2 años de edad a menudo tienen forma de pera . La formación de agallas resulta de la sobreproducción de tejido de xilema estimulada por el hongo. ^{[ 10 ]} Ocasionalmente, se produce escoba de bruja junto con la formación de agallas. La corteza en las agallas grandes se desprenderá con el tiempo, exponiendo la madera lisa debajo. Los signos de la roya de la agalla occidental incluyen los aecios de color amarillo pálido (1–8  mm de diámetro) que se forman en las agallas en primavera, así como las aeciosporas de color amarillo anaranjado que contienen. Las agallas inmaduras tienen forma de huso. Las infecciones generalmente ocurren en ramas más suculentas (gruesas). Cuando maduran, las agallas pueden alcanzar el tamaño de una pelota de sóftbol (30,5  cm de circunferencia), pero la mayoría tienen el tamaño de una pelota de golf (4,2  cm). ^{[ 9 ]} Antes de la producción de esporas, las acículas de las ramas muy infectadas se vuelven cloróticas o rojas, y finalmente se tornan marrones cuando la rama muere. La roya de las agallas del oeste puede causar enanismo si el tallo principal de los pinos jóvenes se infecta. La identificación temprana de la enfermedad es importante para el tratamiento, pero a menudo es difícil de diagnosticar debido a los síntomas iniciales poco llamativos y la ausencia de agallas hasta el segundo año. Puede desarrollarse una pigmentación roja en las agallas epidérmicas de las plántulas de P. contorta 14–28 días después de la infección, pero esto no siempre es un indicador fiable. ^{[ 11 ]}

La roya de la agalla occidental tiene soros característicos de color marrón a amarillo anaranjado visibles en grandes agallas globulares en los pinos. La formación de agallas en los troncos ocurre durante 2 a 4 años y es estimulada por el patógeno, que hace que las células crezcan y se dividan rápidamente en el sitio de infección inicial. ^{[ 12 ]} Cuando madura, la agalla se abre y las aeciosporas amarillo anaranjadas se dispersan y son transportadas a nuevos huéspedes por el viento. Debido a que P.  harknessii no requiere un huésped alternativo, las aeciosporas pueden infectar otro pino directamente. ^{[ 13 ]} Esto ocurre típicamente durante condiciones húmedas y rara vez infecta brotes más viejos. La infección continúa en los brotes y acículas del huésped hasta que han alcanzado el 90% de su elongación. La mortalidad de la agalla está asociada con la alimentación de ardillas o la invasión e inactivación por organismos secundarios. ^{[ 11 ]} El ciclo de vida de C.  harkknessii es diferente al de otras royas del tallo del pino, ya que es autoico, lo que hace que las grandes masas de pinos sean huéspedes ideales para la supervivencia y reproducción del hongo.

El viento transporta teliosporas a los brotes de pino que luego germinan en condiciones frescas y húmedas, produciendo tubos germinativos con hasta tres ramificaciones laterales que actúan como basidios . El basidio penetra directamente la cutícula y la epidermis . Otras royas de pino como Cronartium ribicola y C.  comandrae infectan a través de los estomas . Después de la penetración y el establecimiento de una estructura de infección intracelular, se producen hifas primarias, infectando la epidermis y la corteza intercelularmente. Los haustorios se extienden a través de las células vecinas y la corteza para alcanzar el cambium vascular antes de que el huésped entre en latencia después de la primera temporada de infección. El cambium es invadido hacia adentro a través del floema y la corteza, en contraposición a un crecimiento hifal vertical o periférico. El inicio de la formación de agallas es a través de la estimulación exógena del cambium y los radios medulares , causando una mayor producción de parénquima radial . El huésped reacciona mediante hiperplasia (aumento de la división celular), proporcionando los recursos necesarios para una mayor proliferación de hifas en la corteza, el floema y el cambium hasta la muerte de la agalla. La agalla se agrandará durante dos años y esporulará al tercero. Las espermogonias exudan de la corteza infectada a principios de la primavera, pero no son funcionales ya que no forman aecios (vestigiales). La dicariotización del micelio haploide que produce las teliosporas tiene lugar en la corteza externa, justo debajo del primer peridermo . Están rodeadas por una membrana llamada peridio que se rompe, liberando las esporas. No se comprende la estimulación de la dicariotización, aunque probablemente sea una combinación del flujo de savia del huésped y señales ambientales. ^{[ 11 ]}

Las superficies húmedas de estos pinos proporcionan un ambiente propicio para la germinación de esporas; estas superficies se encuentran generalmente en tejido muy joven del crecimiento de la temporada actual. ^{[ 14 ]} Las condiciones adecuadas deben persistir durante al menos 24 horas después de que la espora se deposite en su huésped para permitir tiempo suficiente para la germinación, la penetración de las defensas del huésped y el establecimiento del hongo. Las condiciones ambientales propicias para la infección suelen darse durante la primavera y principios del verano, cuando el clima es constantemente fresco y húmedo. Debido a las condiciones muy específicas requeridas para la germinación de esporas y la infección, la roya de la agalla occidental puede no observarse en años consecutivos, ya que es improbable que las condiciones climáticas óptimas y el tejido del huésped susceptible estén presentes al momento de la liberación de las esporas. Además, la gravedad de la infección no es uniforme año tras año. Solo se producen infecciones menores en un año normal; sin embargo, la infección puede ser prolífica en ciertos años si se dan las condiciones adecuadas. Estos años de infección abundante se denominan "años de ola" y se caracterizan por condiciones constantemente frescas y húmedas y el aumento de la esporulación local de C.  harknessii . ^{[ 15 ]} Las condiciones favorables para grandes brotes de roya de agallas occidental no se dan con frecuencia, pero cuando se dan pueden afectar áreas tan grandes como un estado entero. ^{[ 6 ]} Los brotes localizados son mucho más comunes y ocurren en rodales densos de edad uniforme.

Las buenas prácticas culturales para prevenir la roya de la agalla occidental incluyen la eliminación de parches densos de pastos, malezas y arbustos cerca de árboles susceptibles, ya que pueden impedir una buena cobertura de pulverización del verticilo inferior (patrón espiral) de las ramas. Los árboles gravemente infectados deben ser eliminados y quemados para evitar una mayor propagación del inóculo . ^{[ 16 ]} A menudo es difícil detectar la infección en los árboles antes de que se manifiesten síntomas como retraso del crecimiento, clorosis y escoba de bruja. Hasta que se diagnostiquen y destruyan todos los árboles enfermos en el área, se sugiere que se aplique un fungicida protector a todos los árboles susceptibles en el rodal. El uso de un fungicida sistémico registrado como Bayleton (fungicida seco fluido al 50 %, registro EPA n.° 2135-32) registrado en California puede ayudar a controlar la roya de la agalla occidental, aunque no se usa en semillas o plántulas y puede matar hongos micorrícicos si se excede la concentración de aplicación recomendada. ^{[ 15 ]}

Si los árboles de una plantación comercial están solo levemente infectados, es posible prevenir un aumento de la formación de agallas aplicando un fungicida en aerosol, lo que permite que el árbol alcance la edad de corte para que pueda ser cosechado. Los fungicidas a base de cobre y manganeso han demostrado ser efectivos en el campo, pero la sensibilidad de P.  harnknessii a estos fungicidas aún no se ha investigado en un entorno de laboratorio. ^{[ 17 ]} Se ha demostrado que el desarrollo del hongo de la roya está estrechamente sincronizado con Pinus sylvestris . La diseminación de esporas comienza cuando las acículas comienzan a emerger de las vainas de los fascículos y termina cuando las acículas han crecido hasta tres cuartas partes de su longitud final. Esto proporciona una base para el momento de la aplicación de fungicidas, ya sea antes o durante la esporulación, dependiendo del modo de acción de los productos químicos. ^{[ 11 ]}

Otras aplicaciones químicas como Armada 50 WDG a 9 oz/100 gal de agua o Dithane M45 a 2 a 4  lb/A o por 100 gal de agua para proteger la brotación en plántulas que habría alterado gravemente el crecimiento y disminuido la comercialización. ^{[ 18 ]} Aunque podar los tallos infectados del árbol puede reducir el inóculo inicial, proporcionó poco beneficio a las ramas lesionadas ya que a menudo mueren. El mejor momento para podar es durante las últimas estaciones de dormancia como el invierno cuando los insectos y las infecciones son menos probables. Para infecciones durante las estaciones de clima más cálido, aplicar. Si no se tocan, las ramas con agallas eventualmente se volverán necróticas. ^{[ 12 ]} El tejido infectado que no se ha eliminado continuará esporulando hasta que el tejido del huésped se haya secado. También hay alguna evidencia de que los roedores quitan la madera de las agallas, pero es poco común ver que esto resulte en una mayor propagación de la enfermedad o la muerte de la agalla. Los insectos frecuentemente asociados con la roya de las agallas también. Algunos insectos se alimentan de las aeciosporas y pueden afectar negativamente la supervivencia del hongo, mientras que otros, como el escarabajo rojo de la trementina , pueden transportar esporas a otros árboles. Grandes poblaciones de insectos beneficiosos en el medio ambiente podrían ayudar a suprimir un brote importante de roya de la agalla occidental. ^{[ 11 ]}

La roya de la agalla occidental es especialmente importante en áreas con grandes extensiones de pinos debido a la capacidad del hongo causante para infectar otros pinos sin infectar primero a un huésped alternativo. La roya de la agalla occidental tiene una gran importancia económica debido a sus efectos perjudiciales sobre el contenido, la calidad y la tasa de crecimiento de la madera. Si bien no se sabe que la enfermedad aniquile extensiones enteras, puede matar árboles individuales. Debido a la densidad de árboles en las plantaciones forestales gestionadas, la enfermedad puede ser mucho más grave. La roya de la agalla occidental también es una enfermedad importante que los propietarios de viveros que cultivan pinos deben vigilar, ya que los árboles jóvenes y las plántulas son particularmente susceptibles. Se han observado brotes severos en rodales naturales y plantaciones de Pinus contorta , P.  ponderosa , P.  banksiana y P.  sylvestris en regiones de Canadá . En los EE. UU., el daño más significativo ocurre en rodales comerciales de P.  contorta en las Montañas Rocosas . La enfermedad también es importante debido a su impacto negativo en la calidad estética de los árboles ejemplares en jardines públicos, arboretos y áreas residenciales. Las granjas de árboles de Navidad que cultivan P.  sylvestris , P.  nigra y P.  ponderosa también corren un alto riesgo de infección. ^{[ 11 ]} Las verdaderas epidemias de roya de la agalla occidental son raras y ocurren solo en años en que se presentan simultáneamente huéspedes susceptibles, patógenos virulentos y condiciones ambientales adecuadas.

La colección tipo de esta especie fue realizada en mayo de 1876 por H. W. Harkness y Justin P. Moore , quienes la encontraron creciendo en un joven pino ponderosa en las cercanías de Colfax, California . El hallazgo fue presentado en una reunión de la Sociedad Microscópica de San Francisco en julio de 1876, en una charla de Harkness ante el grupo, donde describió la historia natural, las relaciones taxonómicas y el potencial patógeno de esta especie de Peridermium recién descubierta . Justin P. Moore propuso que el hongo se denominara Peridermium Harknessii ^{[ Nota 1 ]} en honor al Dr. Harkness, y la votación de la sociedad fue unánime a favor. ^{[ 19 ]} Peridermium Harknessii fue publicado formalmente en 1884 en un artículo de Harkness sobre nuevas especies de hongos de California, pero con la autoría del nombre de la especie específicamente atribuida a Justin P. Moore para evitar la prohibición informal pero estricta en taxonomía de nombrar el nombre científico de un organismo en honor a uno mismo. ^{[ 2 ]}

En la década de 1920, se sabía que otras especies similares de Peridermium eran simplemente la fase aecial de Cronartium y que, de acuerdo con la convención de nomenclatura dual para muchas especies de hongos que adoptan diferentes formas morfológicas a través de un ciclo de vida complejo, EP Meinecke propuso que el nombre de la fase formadora de agallas y del organismo en general debería ser Cronartium harknessii , mientras que Peridermium harknessii debería describir solo la fase aecial del ciclo de vida. ^{[ 1 ]}

En 1969, Yasuyuki Hiratsuka separó C. harknessii y algunas otras especies de Cronartium al género Endocronartium basándose en el hecho de que, a diferencia de otras especies de Cronartium , se creía que estas especies vivían todo su ciclo de vida dentro de una sola especie hospedadora en lugar de tener que alternar hospedadores . ^{[ 3 ]} Hubo objeciones a este esquema de clasificación, en particular porque la especie de roya C. harknessii mostró la mayor similitud general con C. quercuum , una especie que alterna obligatoriamente entre especies de pino y roble como hospedadores. En 2018, en consonancia con el abandono de la nomenclatura dual en hongos y con el reconocimiento de la estrecha relación de esta especie con C. quercuum y la artificialidad de Endocronartium , Aime et al. recomendaron que se recuperara el nombre Cronartium harknessii como el nombre preferido del taxón y que se aplicara a todas las fases del ciclo de vida. ^{[ 4 ]}

Estudios filogenéticos moleculares posteriores de Cronartium han demostrado que las antiguas especies de Endocronartium se encuentran dentro del clado Cronartium y no forman un clado distinto propio. También han demostrado la estrecha relación entre las diversas variedades hospedadoras de C. harknessii y las de C. quercuum , hasta el punto de que en 2022, Zhou et al. argumentaron a favor de tratar a Cronartium harknessii como conespecífico y sinónimo taxonómico de Cronartium quercuum . ^{[ 20 ]}