comportamiento reproductivo de las aves marinas

Un albatros errante macho corteja a una hembra con rituales que incluyen señalar al cielo, cacarear y extender las alas.

Las aves marinas son una de las pocas familias de aves que incluyen danzas ritualizadas en su cortejo. Estas danzas son complejas y pueden incluir exhibiciones y vocalizaciones que varían mucho entre familias y órdenes. Los albatros son bien conocidos por sus intrincadas danzas de apareamiento. Todas las especies de albatros tienen alguna forma de danza ritualizada, y muchas especies exhiben formas muy similares. ^{[ 1 ]} Las complejas danzas visuales y vocales de los albatros se consideran algunas de las exhibiciones de apareamiento más desarrolladas en cualquier animal longevo. ^{[ 5 ]} Ambos miembros de la pareja usan estas danzas como un indicador de la calidad de la pareja y se cree que es un aspecto muy importante de la elección de pareja en esta familia. ^{[ 1 ]} Para los albatros de patas negras ( Phoebastria nigripes ) y los albatros de Laysan ( P. immutabilis ) hay diez partes descritas en su danza de apareamiento que pueden presentarse en varias secuencias. ^{[ 6 ] [ 7 ] [ 8 ]} Varias partes incluyen el "picoteo", donde un individuo toca suavemente el pico del otro, y el "apuntado al cielo", donde el ave se eleva sobre las puntas de sus dedos, estira su cuello y apunta su pico hacia arriba. En el albatros errante ( Diomedea exulans ), el apuntado al cielo se acompaña del "llamado al cielo", donde el individuo que se exhibe extiende sus alas, revelando su enorme envergadura de 12 pies mientras apunta y vocaliza hacia el cielo. ^{[ 9 ]} La danza de apareamiento puede durar varios minutos. Se ha observado que muchas especies de albatros danzan al reunirse con su pareja cada año; sin embargo, para el albatros ondulado ( P. irrorata ), la danza es más larga y más elaborada en parejas nuevas o en parejas que no se reprodujeron la temporada anterior. ^{[ 10 ]}

Los piqueros son otro grupo de aves marinas conocidas por sus exhibiciones de apareamiento. Los piqueros pardos ( Sula leucogaster ), patirrojos ( S. sula ) y patiazules ( S. nebouxii ) tienen al menos nueve partes descritas en su exhibición de apareamiento. ^{[ 11 ] [ 12 ]} El apuntamiento al cielo en los piqueros es similar al de los albatros; en el piquero pardo , el apuntamiento al cielo se describe como una exhibición en la que el macho echa la cabeza hacia atrás, estira el cuello y generalmente emite un silbido. ^{[ 12 ]} El desfile es también una exhibición bien conocida en los piqueros; en esta exhibición, un individuo de la pareja, generalmente el macho, camina erguido, con la cola erecta, balanceándose de manera exagerada de un lado a otro mientras da pequeños pasos. ^{[ 12 ]} En los piqueros patiazules y patirrojos , el desfile también incluye levantar y exhibir sus patas de colores brillantes a su posible pareja.

Las fragatas son conocidas por sus inusuales exhibiciones y sistema de reproducción. A diferencia de otras aves marinas, las fragatas tienen un sistema de reproducción en lek donde los machos se congregan en grupos de hasta 30 individuos mientras las hembras exploradoras vuelan por encima. ^{[ 13 ]} Sin embargo, a diferencia de los leks clásicos, la pareja construye un nido en el sitio de exhibición del macho. El macho participa plenamente en la defensa del nido, la incubación y la crianza de los polluelos. ^{[ 14 ]} La principal exhibición que los machos de fragata utilizan para atraer a las hembras es una "presentación gular" en la que el macho infla su brillante bolsa gular roja, apunta su cabeza hacia arriba y abre sus alas. ^{[ 14 ]} Se ha demostrado experimentalmente que no existe correlación entre la energía gastada por los machos durante la exhibición de cortejo y la selección de pareja por parte de las hembras. ^{[ 15 ]}

Una vez que se forma el vínculo de pareja, en algunas especies se produce la alimentación de cortejo . La alimentación de cortejo consiste en que un miembro de la pareja le ofrece alimento al otro de forma ritualizada. ^{[ 16 ]} A menudo, el macho alimenta a la hembra, pero en ciertas especies donde los roles sexuales se invierten, la hembra puede alimentar al macho. ^{[ 16 ] [ 17 ]} Varias razones propuestas para explicar por qué ocurre la alimentación de cortejo son: 1) ayudar a fortalecer el vínculo de pareja, 2) reducir la agresión entre machos y hembras y 3) proporcionar nutrición adicional a las hembras durante la etapa de puesta de huevos. ^{[ 17 ]}

La alimentación de cortejo se observa en muchas especies de gaviotas y charranes. En los charranes comunes ( Sterna hirundo ), la alimentación de cortejo comienza justo al inicio de la formación de la pareja, cuando los machos llevan un pez por la colonia de cría, mostrándolo a las posibles parejas. ^{[ 16 ] [ 18 ]} La hipótesis de los beneficios directos (donde la hembra obtiene algún beneficio inmediato al copular con el macho, alimento en este caso) puede explicar por qué ha evolucionado la alimentación de cortejo; ^{[ 19 ]} sin embargo, esta teoría ha sido cuestionada recientemente con la sugerencia de que la frecuencia de la alimentación de cortejo es una forma en que las hembras determinan la calidad de su pareja a través del principio de desventaja . ^{[ 20 ]}

El comportamiento homosexual ha sido bien documentado en más de 500 especies de animales no humanos, desde insectos hasta lagartos y mamíferos (revisado en: ^{[ 21 ] [ 22 ] [ 23 ]} ). En las aves, se ha demostrado el emparejamiento del mismo sexo en muchas familias de aves no paseriformes, incluyendo buitres, patos y palomas. ^{[ 24 ]} También existe una incidencia notablemente alta de comportamiento homosexual en las aves marinas. Aquí, el comportamiento homosexual se refiere a la formación de parejas del mismo sexo y la crianza de polluelos, no a la cópula del mismo sexo, para la cual hay muy pocos ejemplos documentados. Casi todos los ejemplos de emparejamiento del mismo sexo en aves marinas son de parejas de hembras. Además, este fenómeno no parece estar restringido filogenéticamente a ningún orden o familia específica de aves marinas.

Hay muchos ejemplos de comportamiento homosexual en gaviotas silvestres . En poblaciones de gaviota argéntea americana ( Larus smithsonianus , anteriormente Larus argentatus smithsonianus ) que anidan en los Grandes Lagos, Fitch (1980) ^{[ 25 ]} informó una prevalencia baja, pero constante de parejas de hembras. Parece que las parejas de hembras de gaviota argéntea americana son más comunes en colonias con una proporción sexual operativa (OSR) sesgada hacia las hembras y ocasionalmente estas parejas homosexuales se mantienen estables durante varias temporadas de reproducción. ^{[ 26 ]} En las gaviotas occidentales ( Larus occidentalis ), las parejas de hembras a menudo se asocian con puestas supernormales (puestas de 4 a 6 huevos; una puesta normal para las especies de gaviotas Larus es de 2 a 3 huevos) y estas puestas suelen ser infértiles. ^{[ 27 ]} También se han reportado ampliamente parejas de hembras en poblaciones silvestres de gaviotas de pico anillado ( Larus delawarensis ). ^{[ 28 ] [ 29 ] [ 30 ]} Los estudios sobre las gaviotas de pico anillado han demostrado que las parejas del mismo sexo son raras (<1% de las parejas en una colonia) pero consistentes interanualmente y que también ponen nidadas supernormales a una tasa significativamente mayor que las parejas heterosexuales. ^{[ 29 ]} También se ha demostrado que estas nidadas de parejas hembra-hembra tienen un éxito de eclosión y de desarrollo de los polluelos significativamente menor que las parejas heterosexuales. ^{[ 29 ]} Incluso hay un ejemplo de una pareja mixta inusual de hembra-hembra de dos especies de gaviotas, la gaviota caspiana ( Larus cachinnans ) y la gaviota patiamarilla ( Larus michahellis ). ^{[ 31 ]}

El emparejamiento entre hembras también se ha documentado y estudiado en varias especies de charranes , incluyendo el charrán bigotudo ( Chlidonias hybyida ), el charrán rosado ( Sterna dougalii ) y el charrán caspio ( Hydroprogne caspia ), con atributos similares (puestas supernormales y menor éxito de eclosión/emplumamiento en comparación con parejas heterosexuales) a las parejas de gaviotas del mismo sexo. ^{[ 31 ] [ 32 ] [ 33 ]} También en el orden Charadriiformes ( familia Chionidae ), se ha reportado un caso de una pareja hembra-hembra en el Chionis minor , pero los huevos de la puesta resultaron ser inviables. ^{[ 34 ]}

También se ha demostrado el emparejamiento entre individuos del mismo sexo en varias familias de aves marinas verdaderas, incluyendo los petreles y las pardelas . Se ha demostrado que los petreles antárticos ( Thalassoica antarctica ) forman parejas de hembras en colonias donde hay un excedente de hembras; se hipotetiza que el "emparejamiento" con otra hembra puede ser una estrategia favorable para algunas hembras porque les permite establecerse en la colonia. ^{[ 35 ]} La experiencia con un sitio obtenida al formar una pareja de hembras puede mejorar en gran medida las posibilidades de reproducción exitosa futura para el progenitor no genético, lo que explica por qué podría valer la pena el costo a corto plazo de criar la descendencia de otra ave. ^{[ 35 ]} En otro miembro de esta familia, la pardela cenicienta ( Calonectris diomedea borealis ), el emparejamiento entre individuos del mismo sexo se descubrió recientemente por primera vez en un ave marina que anida en madrigueras. ^{[ 36 ]} Este estudio propuso que factores similares causan la formación de parejas de hembras en aves marinas que anidan en madrigueras, al igual que en aves marinas que anidan en la superficie (una OSR con sesgo hacia las hembras), y que el emparejamiento de hembras en aves marinas que anidan en madrigueras podría haber permanecido sin detectar durante tanto tiempo debido a la naturaleza reservada de estos animales.

En los albatros, el emparejamiento entre hembras ha recibido recientemente una amplia cobertura mediática. ^{[ 37 ]} En 2010, cuando una pareja de albatros real del sur ( D. epomophora ) incubó un polluelo en Nueva Zelanda, representó el primer registro de una pareja exitosa del mismo sexo en esta especie. ^{[ 38 ] [ 37 ]} En un estudio histórico de Young et al. (2008), ^{[ 39 ]} se informó que más del 30% de los albatros laysan en una colonia en Oahu, Hawái, eran parejas del mismo sexo. Aunque estas parejas de hembras tenían menos éxito reproductivo que las parejas heterosexuales, era mejor que no reproducirse en absoluto. Young et al. (2008) también citaron una OSR sesgada hacia las hembras como la razón principal de una proporción tan alta de parejas del mismo sexo. Además, se ha documentado una pareja hembra-hembra fallida de albatros de cola corta ( P. albatrus ), especie altamente amenazada, en el atolón de Kure , Hawái . ^{[ 40 ]}

Los pingüinos representan los únicos ejemplos conocidos de emparejamientos entre machos en aves marinas. En la península de Otago , en Nueva Zelanda , se informó que dos pingüinos de ojos amarillos ( Megadyptes antipodes ) incubaron un huevo en 2009 ^{[ 41 ].} En cautiverio, se ha documentado que los pingüinos barbijo ( Pygoscelis antarcticus ), de Humboldt ( Spheniscus humboldti ), de Magallanes ( S. magellanicus ) y de patas negras africanos ( S. demersus ) forman parejas de machos. ^{[ 42 ] [ 43 ] [ 44 ].}

Las aves son uno de los pocos taxones importantes donde la monogamia es el sistema de apareamiento dominante. ^{[ 4 ]} Antes del advenimiento de las técnicas genéticas, se asumía que la mayoría de las aves monógamas permanecían fieles a sus parejas. ^{[ 46 ]} Sin embargo, ahora se sabe que las cópulas extramaritales (CEM), las fertilizaciones extramaritales (FEM) y la paternidad extramarital (la crianza de la descendencia de otro, PEM) son en realidad bastante comunes en una variedad de órdenes y familias de aves. ^{[ 47 ]} Aproximadamente el 70% de las aves que antes se consideraban genéticamente monógamas en realidad participan en CEM y crían crías extramaritales (revisado por: ^{[ 48 ]} ). Además, se ha propuesto que las aves que anidan en altas densidades, como las aves marinas en colonias de cría, tienen tasas más altas de CEM y FEM que las aves que no anidan en colonias. ^{[ 46 ]} A pesar de esto, Westneat y Sherman (1997) ^{[ 49 ]} no encontraron una correlación significativa entre la densidad de anidación y los EPF en un metaanálisis. Muchas especies de aves marinas crían solo un polluelo por temporada de cría, lo que haría que la prevalencia de EPF y EPP en las aves marinas fuera sorprendente debido al hecho de que todo el éxito reproductivo del macho durante un año depende de que el único huevo/polluelo que está criando sea su descendencia genética. Además, todas las aves marinas tienen cuidado biparental obligatorio, por lo que sería evolutivamente costoso para el macho pasar meses de esfuerzo criando un polluelo que no es su descendencia genética.

En consonancia con esta predicción, muchos estudios de aves marinas no han revelado EPC ni EPF. Varios estudios genéticos de paíños no muestran evidencia de EPC ni EPF, lo cual no es sorprendente considerando que son aves marinas que anidan en madrigueras, ponen solo un huevo por año y muestran una alta inversión biparental. ^{[ 50 ] [ 51 ]} El mérgulo atlántico ( Alle alle ), un álcido que anida en la superficie y cría un polluelo por año, no ha mostrado EPF ni EPP. ^{[ 52 ]} Los piqueros de Nazca ( Sula granti ) han sido bien estudiados en colonias de cría en Galápagos durante décadas y tampoco muestran evidencia de EPC ni EPF; tampoco es un resultado sorprendente ya que solo tienen una cría superviviente por año. ^{[ 53 ]} Los pingüinos barbijo, que crían dos polluelos anualmente, tampoco han mostrado EPC ni EPF. ^{[ 54 ]}

Contrariamente a estos resultados empíricos, ha habido multitud de estudios donde se han encontrado EPC o EPF en aves marinas. Quizás los EPF más sorprendentes se han encontrado en los Procellariiformes porque todos los miembros de este orden solo ponen un huevo por año y algunos ni siquiera se reproducen todos los años. ^{[ 5 ]} El albatros ondulado muestra altas tasas (hasta el 25% de la descendencia son crías extramaritales) tanto de EPC como de EPF y las observaciones de comportamiento han demostrado que muchos de los EPC son forzados por el macho extramarital. ^{[ 55 ]} Los estudios del albatros errante han mostrado que más del 10% de los polluelos son crías extramaritales; un resultado extremadamente sorprendente ya que los albatros errantes adultos solo se reproducen una vez cada dos años cuando tienen éxito. ^{[ 56 ]} Resultados similares se observaron en los albatros cejinegros ( Thalassarche melanophris ) y los albatros cabecigrises ( T. chrysostoma ) que anidan en la isla de Georgia del Sur . ^{[ 57 ]} También se han demostrado EPF en petreles antárticos. ^{[ 35 ]} Quizás el resultado más inesperado fue cuando se documentaron EPC y EPF en dos Proceláridos que anidan en madrigueras, a saber, la pardela de cola corta ( Puffinus tenuirostris ) y la pardela cenicienta ( Calonectris diomedea borealis ). En la pardela de cola corta , los EPF ocurren porque la hembra tendría que salir de su madriguera para solicitar un EPC. ^{[ 58 ] [ 59 ]} En la población de pardela cenicienta del islote Vila, isla Santa María, Azores, la fuerte competencia por las cavidades/madrigueras de anidación puede explicar la ocurrencia de EPC y EPF, con los machos pequeños enfrentando mayores riesgos de infidelidad que los grandes ^{[ 60 ]}

También se ha demostrado que los EPC y los EPF ocurren en otras familias de aves marinas. A diferencia de los resultados encontrados en estudios genéticos del mérgulo atlántico, se ha demostrado EPP en varias especies de álcidos, incluyendo el arao común ( Uria aalge ) y el alca común ( Alca torda ), ambas criando solo un polluelo por año. ^{[ 61 ] [ 62 ] [ 63 ]} Se ha demostrado que las hembras de alca común pueden determinar si un EPC conduce o no a un EPF y solo aceptan esperma de otra pareja cuando les da una ventaja de aptitud sobre su pareja actual. ^{[ 64 ]} También se ha demostrado una baja tasa de EPP en la fragata grande ( Fregata minor ), que presenta dimorfismo sexual . ^{[ 65 ]}

El apareamiento con individuos emparentados es raro en poblaciones naturales de aves debido a la producción de descendencia de menor calidad que sufre los efectos genéticos de la depresión por endogamia . ^{[ 66 ]} Las aves marinas tienen un riesgo inherentemente alto de endogamia porque la mayoría son filopátricas natales , y muchas están en grave peligro de extinción con poblaciones enteras de algunas especies reproduciéndose en una pequeña isla. ^{[ 5 ]} A pesar de esto, no se observó endogamia más de lo esperado por azar en el albatros errante y el albatros de Ámsterdam en peligro crítico de extinción ( D. amsterdamensis ). ^{[ 67 ] [ 68 ]} Por el contrario, algunos estudios de aves marinas han mostrado evidencia de endogamia. Huyvaert y Parker (2010) ^{[ 69 ]} detectaron bajas frecuencias de endogamia en albatros ondulados y la similitud genética estaba relacionada negativamente con los EPF, lo cual es un resultado inusual que no apoya la hipótesis de evitación de la endogamia. Se observó endogamia cercana con bajas frecuencias en la pardela cenicienta mediterránea ( Calonectris diomedea diomedea ), donde se registraron dos parejas madre-hijo. ^{[ 70 ]}

El fratricidio , la muerte de un individuo debido a las acciones de miembros de su propia nidada, se observa en varios órdenes de aves, incluyendo garzas y martines pescadores , algunas rapaces y zanates . ^{[ 74 ] [ 75 ]} En la mayoría de estos ejemplos, el fratricidio es facultativo (es decir, no obligatorio ) y solo ocurre cuando hay escasez de alimento. Sin embargo, en algunas aves marinas, el fratricidio resulta ser obligatorio y ocurre independientemente de cuán productiva sea la temporada de cría. El piquero de Nazca es una especie que practica el fratricidio obligatorio. ^{[ 76 ]} Los padres ponen dos huevos, con varios días de diferencia. El segundo huevo puesto se considera un seguro de fertilidad si el primero es inviable. Si ambos huevos eclosionan, el polluelo mayor empujará a su hermano fuera del área del nido, dejándolo morir de sed o frío. El piquero padre no intervendrá y el polluelo más joven morirá inevitablemente. ^{[ 76 ]} Las investigaciones han demostrado que los altos niveles hormonales en los polluelos del piquero de Nazca son responsables de incitar su comportamiento asesino. ^{[ 77 ] [ 78 ]} El fratricidio facultativo se observa en el piquero patiazul, especie estrechamente relacionada. A diferencia del piquero de Nazca, los polluelos del piquero patiazul solo realizan fratricidio cuando escasea el alimento. Además, los padres intentan suprimir el comportamiento fratricida, en lugar de ignorarlo o fomentarlo. ^{[ 79 ]}

Para la mayoría de las aves marinas, si la reproducción es exitosa, continuarán reproduciéndose con la misma pareja año tras año hasta que uno de los miembros de la pareja muera o no regrese a la colonia de cría. Sin embargo, estos vínculos de pareja ocasionalmente se disuelven o se ven obligados a separarse mientras ambos miembros de la pareja aún están vivos, un proceso conocido como divorcio . Las razones del divorcio en las aves marinas son muy variadas e incluyen la llegada asincrónica de las parejas a la colonia de cría, la disminución del éxito reproductivo de la pareja y la competencia por las parejas. ^{[ 80 ]} El divorcio coercitivo se observa en el piquero de Nazca y el arao común, donde un miembro de la pareja abandona activamente al otro o donde un intruso entra y separa por la fuerza a la pareja reproductora para formar una nueva pareja. ^{[ 81 ] [ 82 ]}

El divorcio es relativamente común en las gaviotas y sus parientes (revisado por: ^{[ 80 ]} ); en un estudio, las gaviotas tridáctilas ( Rissa tridactyla ) demostraron ser más fieles a su sitio de anidación que a su pareja. ^{[ 83 ]} Las tasas de divorcio son sorprendentemente altas (>80% de las parejas anualmente) en el pingüino rey ( Aptenodytes patagonicus ) y los pingüinos emperador ( A. forsteri ). La llegada asincrónica de las parejas a la colonia de cría se cita como la razón principal de esto porque estos pingüinos tienen limitaciones de tiempo extremas en su reproducción. ^{[ 84 ]} En los págalos grandes ( Stercorarius skua ) el divorcio ocurre anualmente, pero con bajas frecuencias (6–7% de las parejas anualmente) y la muerte es responsable de aproximadamente tres veces más interrupciones de pareja que el divorcio. ^{[ 85 ]} El divorcio es poco común en los procelariformes y generalmente solo ocurre después de varios años de fracaso reproductivo. Sin embargo, un estudio sobre pardelas de cola corta observó que la tasa de divorcio en una colonia era tan alta como el 16% anual. ^{[ 86 ]}

Los pelícanos forman parejas que duran un único período de incubación hasta que sus crías abandonan el nido. Esta duración varía según la duración de la crianza y el tiempo antes del divorcio, que varían entre las parejas. ^{[ 87 ]} Los pelícanos realizan exhibiciones de cortejo para atraer a las hembras cuando forman parte de una colonia de cría. Se forman grandes colonias de cría cuando otros pelícanos observan vuelos de cortejo, lo que indica que el lugar es un área de cría. ^{[ 88 ]} Las colonias de cría se dividen en grupos más pequeños que consisten en una hembra y dos o tres machos que realizan varios rituales de cortejo para atraer a la hembra a copular. ^{[ 89 ]}

Las exhibiciones de cortejo de los machos se realizan hasta que el macho más dominante del grupo es el último en permanecer para poder aparearse con la hembra. Las marchas de pavoneo se realizan cuando todos los machos caminan en fila india con el cuerpo erguido y el pico apuntando al suelo para exhibirse ante la hembra. Los machos más grandes y dominantes frecuentemente toman el final de la fila para picotear y pinchar a los machos subordinados durante la rutina. ^{[ 87 ]} Esta exhibición se realiza hasta que la hembra inclina la cabeza con el pico pegado al suelo. La selección de pareja se completa una vez que todos los machos subordinados han abandonado el grupo para unirse a otros. La cópula se inicia con una reverencia mutua entre el macho y la hembra, donde el macho se inclina sobre el cuello o la espalda de la hembra, a menudo balanceando la cabeza de un lado a otro en un movimiento en forma de ocho. ^{[ 90 ]} La pareja copula varias veces durante 6 a 22 segundos a lo largo de varias horas hasta que cesa el comportamiento de apareamiento. ^{[ 89 ]}

El cortejo de los pingüinos consiste en exhibiciones tanto auditivas como visuales; sin embargo, su presentación varía según la especie. En la mayoría de las especies de pingüinos se pueden observar tres formas principales de comportamiento de cortejo, en las que el macho inicia las exhibiciones para atraer a una hembra y establecer un sitio de anidación. ^{[ 91 ]}

Las exhibiciones extáticas son el primero de los tres comportamientos observados durante el cortejo, en el que el pingüino macho se inclina profundamente y levanta el pico con un graznido similar a una trompeta, con las aletas en alto y, a veces, puede sacudir o balancear la cabeza. Este comportamiento se realiza para atraer parejas, establecer su sitio de anidación y para indicar a los machos vecinos que mantengan la distancia. ^{[ 91 ] [ 92 ]}

Las exhibiciones extáticas mutuas son el segundo comportamiento que se realiza durante el cortejo, en el que tanto el macho como la hembra realizan exhibiciones extáticas el uno al otro. Este comportamiento varía entre especies, siendo la diferencia más notable la del pingüino emperador, cuyos dos miembros se colocan con las cabezas juntas, los picos hacia abajo y emiten suaves graznidos. ^{[ 93 ]} Ambos miembros realizan este comportamiento mutuo al mismo tiempo para mejorar el reconocimiento de la pareja, organizar los sitios de anidación y los roles, y fortalecer el vínculo de pareja entre las dos especies. ^{[ 92 ]}

La reverencia es el último comportamiento de cortejo observado en la mayoría de las especies de pingüinos. Este comportamiento se caracteriza por una reverencia del macho y la hembra hacia el suelo, con la cabeza inclinada hacia abajo, sacudiéndola y, a menudo, emitiendo un suave silbido o gruñido. Se cree que este comportamiento también fortalece el vínculo de pareja y suele observarse cuando uno de los miembros regresa al nido tras buscar alimento u otros recursos. ^{[ 91 ]}

Los cormoranes desarrollan vínculos de pareja reproductora que duran lo que dura una sola temporada de cría, pero se ha demostrado que a veces se extienden a la siguiente temporada de cría. ^{[ 94 ]} El cortejo comienza en áreas de cría grupales ubicadas en costas aisladas y en aguas cercanas con la persecución de la pareja y la presentación de un regalo nupcial de suministros para el nido proporcionados por el macho indica el comienzo de la formación de la pareja. ^{[ 95 ]} Los machos comienzan el proceso de cortejo estableciendo un sitio de anidación cerca de otros nidos de cormoranes y realizan exhibiciones amenazantes para disuadir a otras parejas de anidar demasiado cerca. Al llegar la pareja hembra, el cormorán realiza un comportamiento de "aleteo" en el que el macho adopta una postura horizontal, levanta su cola con el plumaje extendido, la cabeza echada hacia atrás con el cuello tocando su lado dorsal y levanta su pico con la garganta inflada hacia el cielo, y a menudo producirá un grito de cacareo. El cormorán alzará sus alas para exhibir su plumaje y batirá las alas en formación rítmica, además de mover la cabeza de un lado a otro, aumentando la frecuencia de este comportamiento a medida que la hembra se acerca. ^{[ 94 ]} También se ha demostrado que el cormorán macho realiza un comportamiento de "apertura de la boca" empujando su pico abierto con la bolsa inflada hacia adelante, acompañado de un llamado, o exhibe materiales de anidación que se encuentran debajo del macho para atraer el interés de la hembra deseada. ^{[ 95 ]}

Tras la cópula, la pareja realiza varios comportamientos de fortalecimiento y reconocimiento, con salidas intermitentes del macho para buscar alimento y recursos para el nido. Ejemplos de comportamientos de fortalecimiento de la pareja observados son: exhibición de apertura de pico (ver arriba), exhibición de señalamiento (el extremo del cuello del pico se extiende hacia adelante apuntando hacia arriba con el plumaje de la cola extendido), pataleo (el macho que regresa al nido coloca suavemente la pata en el dorso de la hembra), exhibición de material de anidación (el macho que regresa presenta a la hembra material de anidación recién encontrado) y exhibición de salto (con el pico inicialmente apuntando hacia el suelo, el cormorán salta ligeramente del suelo y levanta el cuello y el pico a una posición vertical con la bolsa gular inflada y las plumas erizadas, seguido de una lenta inclinación de la cabeza hacia un lado u otro). ^{[ 96 ]}

Los rabijuncos se reproducen en parejas que a menudo se mantienen durante varias temporadas de reproducción, ya que poseen un fuerte apego a los sitios de anidación exitosos, aunque esto no siempre ocurre y está sujeto a diferentes patrones de emparejamiento. ^{[ 97 ]} El comportamiento de cortejo tiene lugar en grupos en los sitios de reproducción y es iniciado por el macho que realiza exhibiciones aéreas cerca de los sitios de anidación grupales volando en círculos amplios hasta aproximadamente 100 metros en el aire, emitiendo llamadas sincronizadas con el batir de sus alas y dejando caer sus largas colas y plumas. ^{[ 98 ]} Este comportamiento atrae a muchos otros rabijuncos cercanos para realizar exhibiciones aéreas y formar grupos de entre 6 y 12 individuos. La hembra seleccionará a uno de los machos que se exhiben y la pareja se separará del grupo y comenzará exhibiciones de vuelo sincronizadas. ^{[ 98 ]} Estas exhibiciones pueden clasificarse como patrones en zigzag o en un planeo descendente con un miembro volando muy cerca del otro, donde el compañero de arriba apunta sus alas en un ángulo hacia abajo mientras que el compañero de abajo apunta sus alas en un ángulo hacia arriba. ^{[ 98 ] [ 99 ]} Durante este comportamiento, el ave superior puede dirigir sus plumas de la cola hacia abajo para tocar a su pareja en pleno vuelo y puede durar cientos de metros. Una vez que se forma el vínculo de pareja, la pareja establecerá su sitio de anidación y copulará en el nido. ^{[ 98 ]}

Se ha demostrado que el comportamiento de cortejo aéreo atrae a más aves reproductoras disponibles de terrenos cercanos y también se cree que sincroniza el momento de la reproducción con otros individuos o grupos vecinos. ^{[ 97 ]} Se ha demostrado que las exhibiciones aéreas cuando están en grupo ocurren con mayor frecuencia durante la mañana, y el número disminuye hacia la tarde a medida que se seleccionan parejas o los individuos se rinden. ^{[ 100 ] [ 101 ]}