Efecto materno

Un ovocito de Drosophila melanogaster se desarrolla en una cámara ovárica en estrecha asociación con un conjunto de células llamadas células nodrizas . Tanto el ovocito como las células nodrizas descienden de una única célula madre de la línea germinal ; sin embargo , la citocinesis es incompleta en estas divisiones celulares , y el citoplasma de las células nodrizas y del ovocito está conectado por estructuras conocidas como canales anulares . ^{[ 5 ]} Solo el ovocito experimenta meiosis y aporta ADN a la siguiente generación.

Se han encontrado muchos mutantes de Drosophila con efecto materno que afectan las primeras etapas de la embriogénesis, como la determinación del eje , incluyendo bicoid , dorsal , gurken y oskar . ^{[ 6 ] [ 7 ] [ 8 ]} Por ejemplo, los embriones de madres homocigotas bicoid no producen estructuras de cabeza y tórax .

Una vez identificado el gen afectado en el mutante bicoid , se demostró que el ARNm de bicoid se transcribe en las células nodrizas y luego se relocaliza en el ovocito. ^{[ 9 ]} Otros mutantes con efecto materno afectan productos que se producen de manera similar en las células nodrizas y actúan en el ovocito, o bien partes de la maquinaria de transporte necesarias para esta relocalización. ^{[ 10 ]} Dado que estos genes se expresan en las células nodrizas (maternas) y no en el ovocito ni en el embrión fecundado, el genotipo materno determina si pueden funcionar.

Los genes de efecto materno ^{[ 11 ]} se expresan durante la ovogénesis por la madre (se expresan antes de la fecundación) y desarrollan la polaridad anteroposterior y ventral dorsal del óvulo. El extremo anterior del óvulo se convierte en la cabeza; el extremo posterior se convierte en la cola. El lado dorsal está arriba; el lado ventral está abajo. Los productos de los genes de efecto materno llamados ARNm maternos son producidos por las células nodrizas y las células foliculares y se depositan en los óvulos (ovocitos). Al comienzo del proceso de desarrollo, se forman gradientes de ARNm en los ovocitos a lo largo de los ejes anteroposterior y ventral dorsal.

Se han identificado alrededor de treinta genes maternos implicados en la formación de patrones . En particular, los productos de cuatro genes de efecto materno son cruciales para la formación del eje anteroposterior. El producto de dos genes de efecto materno, bicoid y hunchback, regula la formación de la estructura anterior, mientras que otro par, nanos y caudal, codifica una proteína que regula la formación de la parte posterior del embrión.

La transcripción de los cuatro genes (bicoid, hunchback, caudal y nanos) es sintetizada por las células nodrizas y foliculares y transportada a los ovocitos.

En las aves, las madres pueden transmitir hormonas a través de sus huevos que afectan el crecimiento y el comportamiento de la descendencia. Experimentos realizados en canarios domésticos han demostrado que los huevos con mayor contenido de andrógenos en la yema dan lugar a polluelos que muestran mayor dominancia social. Se ha observado una variación similar en los niveles de andrógenos en la yema en especies de aves como la focha americana , aunque aún no se ha establecido el mecanismo de este efecto. ^{[ 12 ]}

En 2015, el teórico de la obesidad Edward Archer publicó "La epidemia de obesidad infantil como resultado de la evolución no genética: la hipótesis de los recursos maternos" y una serie de trabajos sobre los efectos maternos en la obesidad y la salud humanas. ^{[ 13 ] [ 14 ] [ 15 ] [ 16 ]} En este conjunto de trabajos, Archer argumentó que los efectos maternos acumulativos a través de la evolución no genética del metabolismo de nutrientes matrilineal son responsables del aumento de la prevalencia mundial de obesidad y diabetes mellitus tipo 2. Archer postuló que las disminuciones en el control metabólico materno alteraron el desarrollo de las células beta pancreáticas fetales , los adipocitos (células grasas) y los miocitos (células musculares) induciendo así una ventaja competitiva duradera de los adipocitos en la adquisición y el secuestro de energía de los nutrientes.

Las señales ambientales como la luz, la temperatura, la humedad del suelo y los nutrientes a los que se expone la planta madre pueden causar variaciones en la calidad de las semillas, incluso dentro del mismo genotipo. Por lo tanto, la planta madre influye considerablemente en características de las semillas como el tamaño, la tasa de germinación y la viabilidad. ^{[ 17 ]}

Cuando los rasgos están influenciados por el ambiente materno o el fenotipo materno, se dice que están influenciados por efectos maternos. Los efectos maternos alteran los fenotipos de la descendencia a través de vías distintas al ADN. ^{[ 22 ]} Los efectos maternos adaptativos se dan cuando estas influencias maternas conducen a un cambio fenotípico que aumenta la aptitud de la descendencia. ^{[ 23 ]} En general, los efectos maternos adaptativos son un mecanismo para afrontar factores que reducen la aptitud de la descendencia; ^{[ 24 ]} también son específicos del entorno.

It can sometimes be difficult to differentiate between maternal and adaptive maternal effects. Consider the following: Gypsy moths reared on foliage of black oak, rather than chestnut oak, had offspring that developed faster.^[25] This is a maternal, not an adaptive maternal effect. In order to be an adaptive maternal effect, the mother's environment would have to have led to a change in the eating habits or behavior of the offspring.^[25] The key difference between the two therefore, is that adaptive maternal effects are environment specific. The phenotypes that arise are in response to the mother sensing an environment that would reduce the fitness of her offspring. By accounting for this environment she is then able to alter the phenotypes to actually increase the offspring's fitness. Maternal effects are not in response to an environmental cue, and further they have the potential to increase offspring fitness, but they may not.

When looking at the likelihood of these "altered" phenotypes evolving there are many factors and cues involved. Adaptive maternal effects evolve only when offspring can face many potential environments; when a mother can "predict" the environment into which her offspring will be born; and when a mother can influence her offspring's phenotype, thereby increasing their fitness.^[25] The summation of all of these factors can then lead to these "altered" traits becoming favorable for evolution.

The phenotypic changes that arise from adaptive maternal effects are a result of the mother sensing that a certain aspect of the environment may decrease the survival of her offspring. When sensing a cue the mother "relays" information to the developing offspring and therefore induces adaptive maternal effects. This tends to then cause the offspring to have a higher fitness because they are "prepared" for the environment they are likely to experience.^[24] These cues can include responses to predators, habitat, high population density, and food availability^[26][27][28]

El aumento de tamaño de las ardillas rojas norteamericanas es un excelente ejemplo de un efecto materno adaptativo que produce un fenotipo con una mayor aptitud. Este efecto se produjo cuando las madres percibieron la alta densidad de población y la correlacionaron con una baja disponibilidad de alimento por individuo. Sus crías fueron, en promedio, más grandes que otras ardillas de la misma especie y, además, crecieron más rápido. En consecuencia, las ardillas nacidas durante este período de alta densidad de población mostraron una mayor tasa de supervivencia (y, por lo tanto, una mayor aptitud) durante su primer invierno. ^{[ 26 ]}

Al analizar los tipos de cambios que pueden ocurrir en un fenotipo, podemos observar cambios conductuales, morfológicos o fisiológicos. Una característica del fenotipo que surge a través de efectos maternos adaptativos es la plasticidad de este fenotipo. La plasticidad fenotípica permite a los organismos ajustar su fenotipo a diversos entornos, mejorando así su aptitud para las condiciones ambientales cambiantes. ^{[ 24 ]} En última instancia, es un atributo clave para la capacidad de un organismo y de una población de adaptarse a los cambios ambientales a corto plazo. ^{[ 29 ] [ 30 ]}

La plasticidad fenotípica se observa en muchos organismos; una especie que ejemplifica este concepto es el escarabajo de las semillas Stator limbatus . Este escarabajo se reproduce en diferentes plantas hospedadoras, siendo dos de las más comunes Cercidium floridum y Acacia greggii . Cuando C. floridum es la planta hospedadora, se selecciona un tamaño de huevo grande; cuando A. greggii es la planta hospedadora, se selecciona un tamaño de huevo más pequeño. En un experimento se observó que cuando un escarabajo que normalmente ponía huevos en A. greggii se colocaba en C. floridum , la supervivencia de los huevos puestos era menor en comparación con los huevos producidos por un escarabajo que se había adaptado y permanecía en la planta hospedadora C. floridum . En definitiva, estos experimentos demostraron la plasticidad en la producción del tamaño de los huevos en el escarabajo, así como la influencia del ambiente materno en la supervivencia de la descendencia. ^{[ 27 ]}

En muchos insectos:

• Señales como el rápido descenso de la temperatura o la disminución de la luz diurna pueden provocar que la descendencia entre en un estado de letargo. Por lo tanto, sobrevivirán mejor a las bajas temperaturas y conservarán energía. ^{[ 31 ]}
• Cuando los padres se ven obligados a poner huevos en entornos con pocos nutrientes, la descendencia recibirá más recursos, como nutrientes más abundantes, a través de un mayor tamaño de los huevos. ^{[ 27 ]}
• Señales como un hábitat pobre o el hacinamiento pueden dar lugar a crías con alas. Las alas permiten a las crías alejarse de entornos pobres hacia otros que les proporcionen mejores recursos. ^{[ 31 ]}

Se cree que la hiperglucemia durante el embarazo provoca cambios epigenéticos en el gen de la leptina de los recién nacidos, lo que conlleva un riesgo potencial de obesidad y cardiopatía. La leptina se conoce a veces como la "hormona de la saciedad" porque las células adiposas la liberan para inhibir el hambre. Mediante estudios en modelos animales y estudios observacionales en humanos, se ha sugerido que un aumento repentino de leptina en el período perinatal desempeña un papel fundamental en el riesgo a largo plazo de obesidad. El período perinatal comienza a las 22 semanas de gestación y termina una semana después del nacimiento.[34] Se ha examinado la metilación del ADN cerca del locus de la leptina para determinar si existía una correlación entre la glucemia materna y los niveles neonatales de leptina. Los resultados mostraron que la glucemia estaba inversamente asociada con los estados de metilación del gen LEP, que controla la producción de la hormona leptina. Por lo tanto, niveles glucémicos más altos en las madres correspondían a estados de metilación más bajos en el gen LEP en sus hijos. Con este menor grado de metilación, el gen LEP se transcribe con mayor frecuencia, lo que induce niveles más altos de leptina en sangre. ^{[ 33 ]} Estos niveles más altos de leptina en sangre durante el período perinatal se vincularon con la obesidad en la edad adulta, posiblemente debido a que se estableció un nivel "normal" de leptina más elevado durante la gestación. Dado que la obesidad contribuye significativamente a las enfermedades cardíacas, este aumento de leptina no solo se correlaciona con la obesidad, sino también con las enfermedades cardíacas.

Se cree que las dietas ricas en grasas en el útero causan síndrome metabólico. El síndrome metabólico es un conjunto de síntomas que incluyen obesidad y resistencia a la insulina que parecen estar relacionados. Este síndrome a menudo se asocia con diabetes tipo II, así como con hipertensión y aterosclerosis. Utilizando modelos de ratones, los investigadores han demostrado que las dietas ricas en grasas en el útero causan modificaciones en los genes de adiponectina y leptina que alteran la expresión génica; estos cambios contribuyen al síndrome metabólico. Los genes de adiponectina regulan el metabolismo de la glucosa, así como la degradación de ácidos grasos; sin embargo, los mecanismos exactos no se comprenden completamente. Tanto en modelos humanos como de ratones, se ha demostrado que la adiponectina agrega propiedades sensibilizadoras a la insulina y antiinflamatorias a diferentes tipos de tejido, específicamente al tejido muscular y hepático. También se ha demostrado que la adiponectina aumenta la tasa de transporte y oxidación de ácidos grasos en ratones, lo que causa un aumento en el metabolismo de los ácidos grasos. ^{[ 34 ]} Con una dieta rica en grasas durante la gestación, hubo un aumento en la metilación en el promotor del gen de la adiponectina acompañado de una disminución en la acetilación. Es probable que estos cambios inhiban la transcripción de los genes de la adiponectina porque los aumentos en la metilación y las disminuciones en la acetilación generalmente reprimen la transcripción. Además, hubo un aumento en la metilación del promotor de la leptina, lo que reduce la producción del gen de la leptina. Por lo tanto, hubo menos adiponectina para ayudar a las células a absorber glucosa y descomponer grasa, así como menos leptina para causar sensación de saciedad. La disminución de estas hormonas causó aumento de masa grasa, intolerancia a la glucosa, hipertrigliceridemia, niveles anormales de adiponectina y leptina, e hipertensión durante toda la vida del animal. Sin embargo, el efecto se abolió después de tres generaciones posteriores con dietas normales. Este estudio destaca el hecho de que estas marcas epigenéticas pueden alterarse en tan solo una generación e incluso pueden eliminarse con el tiempo. ^{[ 35 ]} Este estudio destacó la conexión entre las dietas altas en grasas y la adiponectina y la leptina en ratones. Por el contrario, se han realizado pocos estudios en humanos para demostrar los efectos específicos de las dietas ricas en grasas durante la gestación. Sin embargo, se ha demostrado que la disminución de los niveles de adiponectina se asocia con obesidad, resistencia a la insulina, diabetes tipo II y enfermedad coronaria en humanos. Se postula que un mecanismo similar al descrito en ratones también podría contribuir al síndrome metabólico en humanos. ^{[ 34 ]}

Además, las dietas ricas en grasas provocan inflamación crónica de bajo grado en la placenta, el tejido adiposo, el hígado, el cerebro y el sistema vascular. La inflamación es un aspecto importante del sistema de defensa natural del cuerpo tras una lesión, un traumatismo o una enfermedad. Durante una respuesta inflamatoria, se produce una serie de reacciones fisiológicas, como un aumento del flujo sanguíneo, un incremento del metabolismo celular y la vasodilatación, para ayudar a tratar la zona lesionada o infectada. Sin embargo, la inflamación crónica de bajo grado se ha relacionado con consecuencias a largo plazo, como enfermedades cardiovasculares, insuficiencia renal, envejecimiento, diabetes, etc. Esta inflamación crónica de bajo grado se observa comúnmente en personas obesas con dietas ricas en grasas. En un modelo de ratón, se detectaron citocinas excesivas en ratones alimentados con una dieta rica en grasas. Las citocinas participan en la señalización celular durante las respuestas inmunitarias, dirigiendo específicamente las células hacia los sitios de inflamación, infección o traumatismo. El ARNm de las citocinas proinflamatorias se indujo en la placenta de madres con dietas ricas en grasas. Estas dietas también provocaron cambios en la composición microbiana, lo que condujo a respuestas colónicas hiperinflamatorias en la descendencia. Esta respuesta hiperinflamatoria puede conducir a enfermedades inflamatorias intestinales como la enfermedad de Crohn o la colitis ulcerosa .[35] Como se mencionó anteriormente, las dietas ricas en grasas en el útero contribuyen a la obesidad; sin embargo, algunos factores proinflamatorios, como la IL-6 y la MCP-1, también están relacionados con la acumulación de grasa corporal. Se ha sugerido que la acetilación de histonas está estrechamente asociada con la inflamación porque se ha demostrado que la adición de inhibidores de la histona deacetilasa reduce la expresión de mediadores proinflamatorios en las células gliales . Esta reducción de la inflamación resultó en una mejor función y supervivencia de las células neuronales. Esta inflamación también se asocia frecuentemente con la obesidad, las enfermedades cardiovasculares, el hígado graso , el daño cerebral, así como la preeclampsia y el parto prematuro. Aunque se ha demostrado que las dietas ricas en grasas inducen inflamación, lo que contribuye a todas estas enfermedades crónicas, no está claro cómo esta inflamación actúa como mediador entre la dieta y la enfermedad crónica. ^{[ 36 ]}

Un estudio realizado tras el invierno de hambre holandés de 1944-1945 demostró que la desnutrición durante las primeras etapas del embarazo se asocia con la hipometilación del gen del factor de crecimiento similar a la insulina II (IGF2), incluso seis décadas después. Estos individuos presentaban tasas de metilación significativamente menores en comparación con sus hermanos del mismo sexo que no habían sido concebidos durante la hambruna. Se realizó una comparación con niños concebidos antes de la hambruna, cuyas madres sufrieron privación de nutrientes durante las últimas etapas de la gestación; estos niños presentaban patrones de metilación normales. IGF2 significa factor de crecimiento similar a la insulina II; este gen es fundamental para el crecimiento y desarrollo humanos. El gen IGF2 también está sujeto a impronta materna , lo que significa que el gen de la madre se silencia. El gen materno suele estar metilado en la región diferencialmente metilada (DMR); sin embargo, cuando está hipometilado, el gen se expresa bialélicamente. Por lo tanto, es probable que los individuos con niveles de metilación más bajos hayan perdido parte del efecto de la impronta. Resultados similares se han demostrado en los genes Nr3c1 y Ppara de la descendencia de ratas alimentadas con una dieta isocalórica deficiente en proteínas antes del inicio del embarazo. Esto implica además que la desnutrición fue la causa de los cambios epigenéticos. Sorprendentemente, no hubo correlación entre los estados de metilación y el peso al nacer. Esto demostró que el peso al nacer puede no ser una forma adecuada de determinar el estado nutricional durante la gestación. Este estudio enfatizó que los efectos epigenéticos varían según el momento de la exposición y que las primeras etapas del desarrollo de los mamíferos son períodos cruciales para el establecimiento de marcas epigenéticas. Aquellos expuestos al principio de la gestación tuvieron una metilación disminuida, mientras que aquellos que fueron expuestos al final de la gestación tuvieron niveles de metilación relativamente normales. ^{[ 37 ]} La descendencia de madres con hipometilación tuvo mayor probabilidad de desarrollar enfermedad cardiovascular. Las alteraciones epigenéticas que ocurren durante la embriogénesis y el desarrollo fetal temprano tienen mayores efectos fisiológicos y metabólicos porque se transmiten a través de más divisiones mitóticas. En otras palabras, los cambios epigenéticos que ocurren antes tienen mayor probabilidad de persistir en más células. ^{[ 37 ]}

En otro estudio, los investigadores descubrieron que la restricción nutricional perinatal que resulta en restricción del crecimiento intrauterino (RCIU) contribuye a la diabetes mellitus tipo 2 (DM2). La RCIU se refiere al crecimiento deficiente del bebé en el útero. En el páncreas, la RCIU causó una reducción en la expresión del promotor del gen que codifica un factor de transcripción crítico para la función y el desarrollo de las células beta. Las células beta pancreáticas son responsables de la producción de insulina; la disminución de la actividad de las células beta se asocia con la DM2 en la edad adulta. En el músculo esquelético, la RCIU causó una disminución en la expresión del gen Glut-4. El gen Glut-4 controla la producción del transportador Glut-4; este transportador es específicamente sensible a la insulina. Por lo tanto, cuando aumentan los niveles de insulina, se incorporan más transportadores Glut-4 a la membrana celular para aumentar la captación de glucosa por la célula. Este cambio es causado por modificaciones de histonas en las células del músculo esquelético que disminuyen la eficacia del sistema de transporte de glucosa hacia el músculo. Debido a que los principales transportadores de glucosa no funcionan a su capacidad óptima, estas personas tienen más probabilidades de desarrollar resistencia a la insulina con dietas ricas en energía más adelante en la vida, lo que contribuye a la DM2. ^{[ 38 ]}

Estudios posteriores han examinado los cambios epigenéticos resultantes de una dieta alta en proteínas y baja en carbohidratos durante el embarazo. Esta dieta causó cambios epigenéticos que se asociaron con una mayor presión arterial, mayores niveles de cortisol y una respuesta aumentada del eje hipotalámico-hipofisario-suprarrenal (HPA) al estrés. El aumento de la metilación en la 11β-hidroxiesteroide deshidrogenasa tipo 2 (HSD2), el receptor de glucocorticoides (GR) y el ICR H19 se correlacionaron positivamente con la adiposidad y la presión arterial en la edad adulta. Los glucocorticoides desempeñan un papel vital en el desarrollo y la maduración de los tejidos, además de tener efectos sobre el metabolismo. El acceso de los glucocorticoides al GR está regulado por HSD1 y HSD2. H19 es un gen improntado para un ARN largo codificante (lncRNA) , que tiene efectos limitantes sobre el peso corporal y la proliferación celular. Por lo tanto, mayores tasas de metilación en el ICR H19 reprimen la transcripción e impiden que el lncRNA regule el peso corporal. Las madres que informaron una mayor ingesta de carne/pescado y verduras y una menor ingesta de pan/patatas al final del embarazo presentaron una metilación promedio más alta en GR y HSD2. Sin embargo, un desafío común de este tipo de estudios es que muchas modificaciones epigenéticas tienen patrones de metilación del ADN específicos de tejido y tipo celular. Por lo tanto, los patrones de modificación epigenética de tejidos accesibles, como la sangre periférica, pueden no representar los patrones epigenéticos del tejido involucrado en una enfermedad particular. ^{[ 39 ]}

Fuertes evidencias en ratas respaldan la conclusión de que la exposición neonatal a estrógenos juega un papel en el desarrollo del cáncer de próstata . Utilizando un modelo de xenoinjerto de próstata fetal humana, los investigadores estudiaron los efectos de la exposición temprana a estrógenos con y sin tratamiento secundario con estrógenos y testosterona. Un modelo de xenoinjerto es un injerto de tejido trasplantado entre organismos de diferentes especies. En este caso, se trasplantó tejido humano a ratas; por lo tanto, no fue necesario extrapolar de roedores a humanos. Se midieron lesiones histopatológicas, proliferación y niveles séricos de hormonas en varios momentos después del xenoinjerto. Al día 200, el xenoinjerto que había sido expuesto a dos tratamientos de estrógenos mostró los cambios más severos. Además, los investigadores examinaron genes clave involucrados en el crecimiento glandular y estromal prostático, la progresión del ciclo celular, la apoptosis, los receptores hormonales y los supresores tumorales utilizando una matriz de PCR personalizada. El análisis de metilación del ADN mostró diferencias de metilación en los sitios CpG del compartimento estromal después del tratamiento con estrógenos. Es probable que estas variaciones en la metilación sean una causa contribuyente a los cambios en los eventos celulares en la vía KEGG del cáncer de próstata que inhiben la apoptosis y aumentan la progresión del ciclo celular que contribuyen al desarrollo del cáncer. ^{[ 40 ]}

La exposición intrauterina o neonatal al bisfenol A (BPA) , un compuesto químico utilizado en la fabricación de plástico de policarbonato, se correlaciona con un mayor peso corporal, cáncer de mama, cáncer de próstata y una función reproductiva alterada. En un modelo de ratón, los ratones alimentados con una dieta con BPA tenían más probabilidades de presentar un pelaje amarillo, correspondiente a su menor estado de metilación en las regiones promotoras del retrotransposón situado aguas arriba del gen Agouti. El gen Agouti es responsable de determinar si el pelaje de un animal será rayado (agutí) o uniforme (no agutí). Sin embargo, la suplementación con donantes de metilo como el ácido fólico o los fitoestrógenos eliminó el efecto hipometilante. Esto demuestra que los cambios epigenéticos pueden revertirse mediante la dieta y la suplementación. ^{[ 41 ]}

Una especie de polilla piralidácea , Plodia interpunctella , que se encuentra comúnmente en áreas de almacenamiento de alimentos, exhibe efectos dietéticos maternos y paternos en su descendencia. Los cambios epigenéticos en la descendencia de la polilla afectan la producción de fenoloxidasa, una enzima involucrada en la melanización y correlacionada con la resistencia a ciertos patógenos en muchas especies de invertebrados. En este estudio, las polillas progenitoras fueron alojadas en ambientes ricos o pobres en alimento durante su período reproductivo. Las polillas alojadas en ambientes pobres en alimento produjeron descendencia con menor cantidad de fenoloxidasa y, por lo tanto, con un sistema inmunitario más débil, que las polillas que se reprodujeron en ambientes ricos en alimento. Se cree que esto es adaptativo porque la descendencia se desarrolla recibiendo señales de escasez de oportunidades nutricionales. Estas señales permiten a la polilla distribuir la energía de manera diferencial, disminuyendo la energía destinada al sistema inmunitario y dedicando más energía al crecimiento y la reproducción para aumentar su aptitud y asegurar las generaciones futuras. Una posible explicación para este efecto podría ser la impronta genética, la expresión de un solo gen parental sobre el otro, pero aún se necesita más investigación al respecto. ^{[ 42 ]}

Los efectos epigenéticos de la dieta transmitidos por los padres sobre la inmunidad tienen una mayor relevancia en los organismos silvestres. Los cambios en la inmunidad de una población entera pueden hacerla más susceptible a perturbaciones ambientales, como la introducción de un patógeno. Por lo tanto, estos efectos epigenéticos transgeneracionales pueden influir en la dinámica poblacional al disminuir la estabilidad de las poblaciones que habitan entornos diferentes al entorno parental para el cual la descendencia se modifica epigenéticamente.

La disponibilidad de alimento también influye en los mecanismos epigenéticos que impulsan la tasa de crecimiento en el cíclido de incubación bucal Simochromis pleurospilus . Cuando la disponibilidad de nutrientes es alta, las hembras reproductoras producen muchos huevos pequeños, en comparación con menos huevos, pero más grandes, en ambientes pobres en nutrientes. El tamaño del huevo suele correlacionarse con el tamaño corporal de las larvas al eclosionar: las larvas más pequeñas nacen de huevos más pequeños. En el caso del cíclido, las larvas pequeñas crecen a un ritmo más rápido que sus contrapartes de huevos más grandes. Esto se debe a la mayor expresión del GHR, el receptor de la hormona del crecimiento. El aumento de los niveles de transcripción de los genes GHR incrementa los receptores disponibles para unirse a la hormona del crecimiento (GH), lo que conduce a una mayor tasa de crecimiento en los peces más pequeños. Los peces de mayor tamaño tienen menos probabilidades de ser devorados por depredadores, por lo que es ventajoso crecer rápidamente en las primeras etapas de vida para asegurar la supervivencia. Se desconoce el mecanismo por el cual se regula la transcripción del GHR, pero podría deberse a las hormonas presentes en la yema producida por la madre, o simplemente a la cantidad de yema en sí. Esto puede conducir a la metilación del ADN o a modificaciones de las histonas que controlan los niveles de transcripción génica. ^{[ 43 ]}

Ecológicamente, este es un ejemplo de cómo la madre aprovecha su entorno y determina el mejor método para maximizar la supervivencia de su descendencia, sin realizar un esfuerzo consciente para ello. La ecología generalmente se rige por la capacidad de un organismo para competir por los nutrientes y reproducirse con éxito. Si una madre logra reunir una gran cantidad de recursos, tendrá una mayor fecundidad y producirá crías que crecerán rápidamente para evitar la depredación. Las madres que no pueden obtener tantos nutrientes producirán menos crías, pero estas serán más grandes, con la esperanza de que su mayor tamaño les ayude a sobrevivir hasta la madurez sexual. A diferencia del ejemplo de la polilla, los efectos maternos que recibe la descendencia de los cíclidos no los preparan para el entorno en el que nacerán; esto se debe a que los cíclidos que incuban en la boca brindan cuidado parental a sus crías, proporcionándoles un entorno estable para su desarrollo. Las crías con una mayor tasa de crecimiento pueden independizarse más rápidamente que las de crecimiento lento, lo que reduce la energía que gastan los padres durante el período de cuidado parental.

Un fenómeno similar ocurre en el erizo de mar Strongylocentrotus droebachiensis . Las madres erizo en ambientes ricos en nutrientes producen una gran cantidad de huevos pequeños. Las crías de estos huevos pequeños crecen más rápido que las de los huevos grandes de madres con pocos nutrientes. De nuevo, es beneficioso para las larvas de erizo de mar, conocidas como plánulas , crecer rápidamente para disminuir la duración de su fase larvaria y metamorfosearse en juveniles, reduciendo así los riesgos de depredación. Las larvas de erizo de mar tienen la capacidad de desarrollarse en uno de dos fenotipos, según su nutrición materna y larvaria. Las larvas que crecen rápidamente gracias a una buena nutrición pueden dedicar más energía al desarrollo del fenotipo juvenil. Las larvas que crecen más lentamente con una nutrición baja dedican más energía al crecimiento de apéndices espinosos para protegerse de los depredadores e intentar aumentar su supervivencia hasta la fase juvenil. La determinación de estos fenotipos se basa tanto en la nutrición materna como en la juvenil. Se desconocen los mecanismos epigenéticos que subyacen a estos cambios fenotípicos, pero se cree que puede existir un umbral nutricional que desencadene cambios epigenéticos que afecten al desarrollo y, en última instancia, al fenotipo larvario. ^{[ 44 ]}