Tizón de la hoja de taro

Descrita por primera vez en Java por Marian Raciborski en 1900, la roya de la hoja del taro es causada por el oomiceto Phytophthora colocasiae , que infecta principalmente a Colocasia spp. y Alocasia macrorrhizos . ^{[ 1 ]} P. colocasiae infecta principalmente las hojas, pero también puede infectar pecíolos y cormos . ^{[ 2 ]}

Los síntomas en las hojas aparecen inicialmente donde se acumulan gotas de agua y eventualmente forman pequeñas manchas marrones rodeadas de halos en la superficie superior de las hojas. ^{[ 2 ]} Estas manchas se expanden muy rápidamente y forman grandes lesiones marrones. ^{[ 3 ]} La hoja entera puede destruirse en pocos días desde la aparición inicial de los síntomas en condiciones húmedas. ^{[ 4 ]} El envés de las hojas tiene manchas que parecen empapadas de agua o grises, y a medida que se expanden, se forma la tizón y la hoja se destruye en pocos días. ^{[ 2 ]} Los síntomas ocurren en un patrón día/noche donde las áreas empapadas de agua se expanden durante la noche y luego se secan durante el día. Como resultado, se forman marcas de agua adicionales que conducen a lesiones cada vez más grandes. A medida que las lesiones se expanden, los esporangios se desarrollan más activamente en el margen de la lesión y progresan atacando el tejido sano. ^{[ 1 ]}

Una característica distintiva que se encuentra en las hojas es la formación de gotitas de color naranja brillante que rezuman por encima y por debajo de las superficies foliares empapadas de agua. ^{[ 1 ]} Como resultado, las gotitas se secan durante el día y se vuelven costrosas. ^{[ 1 ]} Otro signo de infección por P. colocasiae son las masas de esporangios que forman un anillo blanco y polvoriento alrededor de la lesión. Los síntomas en los pecíolos incluyen lesiones de color gris a negro parduzco que pueden aparecer en cualquier parte de los pecíolos. Los pecíolos se ablandan y pueden romperse a medida que el patógeno destruye al huésped. ^{[ 1 ]}

Los síntomas en los cormos suelen ser gomosos y blandos, además de tener un color marrón claro. Estos síntomas aparecen rápidamente y pueden surgir en cualquier parte del cormo, siendo a menudo sutiles en las etapas iniciales. El tejido podrido del cormo tiene un aspecto marrón y se torna violáceo en las etapas avanzadas de la infección. ^{[ 1 ]}

Las lesiones también pueden formarse por esporangios salpicados por la lluvia. El área central muerta se rompe y se desprende a medida que la lesión aumenta de tamaño. ^{[ 1 ]} La tasa de propagación de esta enfermedad es muy alta, lo que resulta en un alto porcentaje de pérdida de rendimiento. ^{[ 4 ]}

P. colocasiae es un oomiceto y, por lo tanto, se caracteriza por oosporas e hifas cenocíticas . ^{[ 4 ]} Las oosporas tienen paredes muy gruesas que proporcionan estructuras de supervivencia duraderas. Como resultado, las oosporas hibernan en el suelo, órganos de almacenamiento subterráneos o en restos de hojas que quedan en el campo después de la cosecha. Sin embargo, el inóculo no sobrevive mucho tiempo en el tejido foliar. Otras plantas de Colocasia , como la oreja de elefante y el taro , son un medio adicional de supervivencia para este patógeno. Finalmente, se han producido clamidosporas en condiciones de laboratorio ideales en cultivo y también pueden servir como estructura de supervivencia además de las oosporas. Sin embargo, aún no se han observado clamidosporas en el campo. Por lo tanto, se desconoce si las clamidosporas realmente forman parte del ciclo de la enfermedad de Phytophthora colocasiae . ^{[ 5 ]}

Tras la infección, las oosporas que hibernan en el tejido foliar y los pecíolos dan lugar a esporangióforos que presentan esporangios con forma de limón en sus extremos. Los esporangios pueden infectar las hojas de taro directamente mediante tubos germinativos o indirectamente mediante la producción de zoosporas . La forma de infección (directa o indirecta) de los esporangios depende de las condiciones climáticas. ^{[ 4 ]}

Si las condiciones climáticas son favorables, como temperaturas cálidas, los esporangios infectan directamente a través de tubos germinativos. Estos tubos dan origen a apresorios , que forman haustorios y permiten al patógeno extraer nutrientes sin penetrar la membrana celular del huésped. Como resultado, se forman más esporangios y, si las condiciones climáticas siguen siendo favorables, se producen esporangios adicionales y la infección continúa, ya sea directa o indirectamente, en otros huéspedes.

Las infecciones indirectas ocurren en condiciones desfavorables o muy húmedas mediante la liberación de zoosporas desde los esporangios. Las zoosporas pierden sus flagelos , se convierten en quistes , germinan y se alimentan del huésped a través de un tubo germinativo, y producen más esporangios para continuar el ciclo de la enfermedad. ^{[ 6 ]}

La forma inclinada de la hoja de taro favorece la propagación de esporangios y zoosporas a otros huéspedes mediante salpicaduras de lluvia. El patógeno también puede transmitirse entre campos a través de material vegetal infectado o herramientas contaminadas. ^{[ 5 ]} El patógeno puede sobrevivir como micelio durante algunos días en tejidos vegetales muertos o moribundos, así como en cormos infectados. ^{[ 1 ]} Por otro lado, las zoosporas enquistadas de P. colocasiae pueden sobrevivir durante varios meses sin un huésped.

Una vez finalizada la temporada de infección, se produce la reproducción sexual para formar una oospora . Para que la reproducción sexual sea exitosa, las condiciones climáticas deben ser favorables y los tipos de apareamiento deben coincidir. Existen dos tipos de apareamiento, A1 y A2, para Phytophthora colocasiae . La señalización hormonal permite que los esporangios de ambos tipos de apareamiento se unan e inicien el desarrollo de oogonios y anteridios . ^{[ 5 ]} Un oogonio puede compararse con un órgano reproductor femenino, mientras que un anteridio cumple la función de un órgano reproductor masculino. La penetración de un oogonio a través de un anteridio conduce a la formación de una espora sexual u oospora. La oospora hibernará y germinará para producir esporangios infecciosos una vez que mejoren las condiciones. ^{[ 4 ]}

El patógeno crece vorazmente en áreas con alta humedad y fuertes lluvias, además de un pH óptimo de 6,5 y una temperatura de 28 °C (82 °F) . ^{[ 7 ]}  

Las condiciones frescas, húmedas y mojadas mencionadas favorecen tanto la reproducción asexual como la sexual de Phytophthora colocasiae . El rango de temperatura ideal para este patógeno es de 10 a 35 °C (50 a 95 °F) . Los esporangios, que se desarrollan más rápidamente en los márgenes de las lesiones foliares, pueden germinar directamente en las hojas a temperaturas que oscilan entre 20 y 28 °C (68 a 82 °F) , o propagarse a las hojas vecinas por salpicaduras de lluvia. En condiciones menos ideales, como bajas temperaturas cercanas a los 20 °C (68 °F) y alta humedad, los esporangios liberan zoosporas para la germinación indirecta. La germinación ocurre en un período de aproximadamente dos horas, seguido de un período de incubación de 2 a 4 días entre la penetración del tubo germinativo y el inicio de los síntomas de la enfermedad. ^{[ 7 ]}      

Las temperaturas ideales para la reproducción del patógeno Phytophthora colocasiae han propiciado su distribución por zonas tropicales frías del sudeste asiático , de donde se cree que se originó. Se ha observado P. colocasiae en Indonesia , China , India , Filipinas , Malasia , Hawái , Papúa Nueva Guinea y las Islas Salomón Británicas . ^{[ 7 ]}

En el pasado, el control de P. colocasiae se ha centrado principalmente en limitar la cantidad de inóculo mediante prácticas culturales. Un ejemplo de esta práctica es la eliminación de hojas dañadas , que consiste en retirar total o parcialmente las hojas infectadas. Esta práctica ha resultado ineficaz, ya que la eliminación de hojas imita en gran medida los efectos defoliantes de la propia enfermedad del tizón de la hoja del taro y agrava las pérdidas de rendimiento que ya están devastando el cultivo. ^{[ 5 ]}

Se ha explorado el aumento del espacio entre las plantas de taro como método para limitar la transmisión. Sin embargo, este método también ha demostrado ser ineficaz, ya que las plantas de taro crecen mejor cuando se plantan muy juntas. Por lo tanto, aumentar el espacio entre las plantas también disminuye el rendimiento. ^{[ 5 ]}

El control químico de P. colocasiae ha ofrecido cierto alivio mediante pulverizaciones preventivas que contienen cobre , manganeso y zinc . La forma inclinada de las hojas de taro y la prevalencia del cultivo en climas húmedos requieren numerosas aplicaciones que pueden no ser económicamente viables. También se ha comprobado que el fungicida sistémico metalaxil es eficaz para controlar P. colocasiae , especialmente cuando se aplica junto con el pesticida mancozeb ante los primeros síntomas de la enfermedad. ^{[ 4 ]} Si bien el control químico es uno de los métodos más eficaces para controlar este patógeno, el hecho de que el taro sea generalmente un cultivo de subsistencia hace que el control químico sea económicamente impracticable y ambientalmente insostenible. ^{[ 5 ]}

Un estudio reciente obtuvo resultados prometedores utilizando aceite esencial de Eucalyptus globus para combatir P. colocasiae . Tras el análisis químico del aceite esencial , los investigadores determinaron que los compuestos más abundantes eran 1,8-cineol , α-pineno y p-cimeno . Estos compuestos representan el 26,4%, el 14,1% y el 10,2% del aceite esencial, respectivamente. Los estudios in vitro demostraron la inhibición completa de la germinación de esporangios y el crecimiento micelial tras la aplicación de aceite esencial de Eucalyptus globus  a una concentración de 0,625 mg/mL, y la inhibición de la germinación de zoosporas a una concentración de 0,156  mg/mL. In situ , estos compuestos inhibieron completamente la esporulación, la necrosis y la expresión general de los síntomas de la enfermedad a una concentración de 3,5  mg/mL. ^{[ 8 ]}

A pesar de la promesa del control químico, la resistencia genética ofrece actualmente el mejor control a largo plazo de P. colocasiae . En 2013, los investigadores lograron conferir resistencia a la planta de taro mediante el gen gf2.8 de la oxalato oxidasa (OxO) del trigo ( Triticum aestivum ). Los investigadores lograron aislar una línea transgénica que no desarrolló síntomas de la enfermedad tras la inoculación con zoosporas de P. colocasiae . ^{[ 9 ]} También se han identificado varias variedades resistentes a la roya de la hoja del taro, como la K333, la K345 y la Ainaben. Si bien la resistencia genética parece ser la herramienta más eficaz para el manejo de P. colocasiae hasta el momento, ciertas modificaciones genéticas provocan cambios en el sabor y la apariencia de la planta de taro. Debido a su gran importancia cultural y económica, persiste el desafío de desarrollar variedades resistentes sin disminuir el valor cultural y económico del cultivo. ^{[ 6 ]}

El taro es la decimocuarta verdura más consumida en el mundo y un cultivo básico tanto en la dieta como en la economía de los trópicos . Muchas naciones tropicales dependen del taro como principal producto de exportación. La roya de la hoja del taro causa pérdidas variables en el rendimiento de los cormos, dependiendo de la susceptibilidad de los cultivares a la infección y el daño causados ​​por esta enfermedad. Se han reportado reducciones en el rendimiento de los cormos del 25 al 50 % en diversas localidades del Pacífico . En Filipinas se han registrado pérdidas del 25 al 35 % en el rendimiento de los cormos, mientras que en algunos casos extremos, se han registrado pérdidas del 95 % en varios cultivares en Hawái . ^{[ 5 ]}

La epidemia más reciente de tizón de la hoja de taro afectó al archipiélago samoano entre 1993 y 1994. La exportación de taro representaba el 58% de la economía de Samoa y generaba 3,5 millones de dólares estadounidenses anuales justo antes de la epidemia de 1993. En 1994, las exportaciones de taro generaron tan solo 60 000 dólares estadounidenses, lo que supone una caída del 99,98% en los beneficios en tan solo un año. ^{[ 5 ]}

La razón por la que la roya de la hoja del taro pudo devastar la cosecha de taro de Samoa fue que el taro se propaga vegetativamente mediante esquejes y no por semillas . Se habían creado monocultivos de taro sin resistencia a la roya de la hoja con muy poca variabilidad genética. ^{[ 10 ]} Esta escasa variabilidad genética dejó a los monocultivos desprovistos de plantas resistentes para amortiguar la propagación del patógeno, lo que permitió que se extendiera rápidamente en el clima cálido y húmedo de Samoa, devastando la producción de taro en todo el archipiélago. Para 2010, la exportación de taro de Samoa se había recuperado gracias al cruce de la variedad samoana con variedades resistentes del sudeste asiático. ^{[ 10 ]} La implementación de pruebas de tejido libres de virus ha asegurado que no se pueda vender ni cultivar tejido vegetativo infectado en suelo samoano. ^{[ 10 ]} La epidemia de Samoa sirvió de ejemplo para que otros países exportadores de taro garantizaran la resistencia a la roya de la hoja del taro en las plantaciones y realizaran pruebas de tejido para asegurar que la enfermedad no se propagara a otros países. ^{[ 5 ]}