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Schreckstoff

Estructura química del hipoxantina-3N-óxido (H3NO), un componente principal de la mezcla "schreckstoff". En 1938, el etólogo austriaco Karl von Frisch realizó su primer informe ...

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Estructura química del hipoxantina-3N-óxido (H3NO), un componente principal de la mezcla "schreckstoff".

En 1938, el etólogo austriaco Karl von Frisch realizó su primer informe sobre la existencia de la señal química de alarma conocida como Schreckstoff (sustancia del miedo) en los peces pequeños . Una señal de alarma es una respuesta producida por un individuo, el "emisor", que reacciona ante un peligro y advierte a otros animales, los receptores, del riesgo. [ 1 ] Esta señal química de alarma se libera solo cuando el emisor sufre daño mecánico, como cuando es capturado por un depredador , y es detectada por el sistema olfativo . Cuando esta señal llega a los receptores, estos perciben un mayor riesgo de depredación y exhiben una respuesta antipredatoria. Dado que las poblaciones de peces que exhiben este rasgo sobreviven con mayor éxito, el rasgo se mantiene mediante la selección natural . Si bien la evolución de esta señal fue en su momento un tema de gran debate, evidencia reciente sugiere que el Schreckstoff evolucionó como una defensa contra factores de estrés ambiental como patógenos , parásitos y radiación UVB , y que posteriormente fue cooptado por depredadores y presas como una señal química.

Fondo

Se han identificado sistemas de alarma química en varios taxones diferentes, incluidos gasterópodos , [ 2 ] equinodermos , [ 3 ] anfibios [ 4 ] y peces . Una de las señales de alarma química mejor estudiadas es el schreckstoff, cuyo uso está muy extendido en el superorden Ostariophysi (por ejemplo, ciprínidos , carácidos , bagres , etc.). Alrededor del 64% de todas las especies de peces de agua dulce y el 27% de todas las especies de peces del mundo se encuentran en el superorden ostariophysan, lo que destaca el uso generalizado y la importancia de este sistema de alarma química en los peces. [ 5 ]

Schreckstoff en ostariophysans

Se ha demostrado que la producción de schreckstoff es metabólicamente costosa y, por lo tanto, forma parte de una estrategia condicional que solo pueden emplear individuos con acceso a recursos suficientes. [ 6 ] Un supuesto ingrediente activo en schreckstoff es el hipoxantina-3N-óxido (H3NO), que puede producirse en células club que en adelante se denominarán "células de sustancia de alarma". [ 7 ] Se descubrió que el grupo funcional óxido de nitrógeno es el principal desencadenante químico del comportamiento antipredador en los receptores. [ 8 ] El schreckstoff es una mezcla, y fragmentos de un glicosaminoglicano , el sulfato de condroitina , son capaces de desencadenar respuestas de miedo. [ 9 ] El polisacárido precursor es un componente del moco, y se propone que los fragmentos se producen durante una lesión. Al igual que el schreckstoff obtenido del extracto de piel, el sulfato de condroitina activa un subconjunto de neuronas sensoriales olfativas.

La producción de schreckstoff y las respuestas a este cambian a lo largo de la ontogenia . Por ejemplo, los espinosos jóvenes ( Culaea inconstans ) tienen más probabilidades de ser atrapados en trampas para peces pequeños cebadas con extractos de piel de la misma especie que los adultos. [ 10 ] Este resultado indica que los espinosos jóvenes no asocian el schreckstoff con la posible presencia de un depredador con la misma facilidad que los adultos. Aún no está claro si esta asociación se fortalece con el tiempo como resultado del aprendizaje o del desarrollo fisiológico. [ 11 ]

Además de los cambios a lo largo de la ontogenia, el grado de producción de schreckstoff varía durante la temporada de reproducción. Los machos de Pimephales promelas cesan la producción de schreckstoff durante la temporada de reproducción, pero aún exhiben comportamientos antipredadores en respuesta a esta sustancia durante este período. [ 12 ] La producción de schreckstoff puede detenerse en este momento porque los machos de Pimephales promelas suelen sufrir daños mecánicos al construir sus nidos. Sería perjudicial para un macho producir schreckstoff mientras construye un nido, ya que repelería inadvertidamente a las hembras, disminuyendo así la probabilidad de encontrar pareja. Al cesar la producción de schreckstoff durante la temporada de reproducción, los machos evitan este problema. El cese de la producción de células de la sustancia de alarma parece estar controlado por los andrógenos . [ 13 ]

Hipótesis para la evolución del schreckstoff

Se han propuesto varias hipótesis diferentes para la evolución de la sustancia schreckstoff. [ 14 ] La primera hipótesis es que la evolución de la sustancia schreckstoff ha sido impulsada por la selección de parentesco . El apoyo a esta hipótesis incluiría evidencia de que los individuos viven en grupos de parientes cercanos y que la liberación de señales químicas de alarma aumenta la probabilidad de que los individuos emparentados eviten la depredación. La segunda hipótesis, la atracción de depredadores, sugiere que la liberación de la sustancia schreckstoff puede atraer a depredadores adicionales que interferirán con el evento de depredación, aumentando la probabilidad de que la presa escape y sobreviva al ataque. Esta hipótesis supone que los depredadores serán atraídos por la sustancia schreckstoff e interferirán entre sí, ya sea a través de la competencia por la presa capturada o a través de la depredación mutua. Además, supone que, a pesar de que la presa ya haya sufrido daño mecánico, es posible que escape y se recupere del ataque. Probar y validar estas suposiciones proporcionaría apoyo a la hipótesis de atracción de depredadores. La tercera hipótesis propone que la sustancia de alarma tiene una función inmunitaria, proporcionando protección contra patógenos , parásitos y/o radiación UVB . Para que esta hipótesis se confirme, sería necesario observar una correlación entre la producción de células de la sustancia de alarma y la presencia de patógenos y parásitos. La evidencia directa de que la sustancia de alarma inhibe el crecimiento de patógenos y parásitos acuáticos brindaría apoyo adicional a la hipótesis de la inmunidad. Otra hipótesis plantea que la sustancia de alarma es un producto de degradación del moco y las células de Clara, inducido por una lesión. La selección para la respuesta de alarma se produce principalmente a nivel del receptor.

hipótesis de selección de parentesco

Una de las primeras hipótesis sobre la evolución de la sustancia tóxica se centró en la teoría de la selección de parentesco de W. D. Hamilton . [ 15 ] Según esta teoría, el emisor de la señal química de alarma estaría dispuesto a asumir los costos de enviarla si los beneficios para los individuos emparentados fueran suficientemente altos. En una situación donde el emisor está pagando grandes costos (es decir, libera la señal química de alarma porque ha sufrido daños mecánicos potencialmente mortales), los beneficios para los parientes cercanos tendrían que ser grandes. En el marco de la selección de parentesco, los comportamientos que aparentemente son perjudiciales para el emisor se seleccionan porque benefician a los individuos que probablemente compartan alelos por descendencia común . De esta manera, la frecuencia de los alelos del emisor en la siguiente generación aumenta por su presencia en los parientes exitosos.

Para aplicar la teoría de la selección de parentesco a la evolución del schreckstoff, deben cumplirse varias condiciones. Primero, debe existir evidencia de que la liberación de schreckstoff por parte del emisor beneficia a los receptores. Segundo, debe demostrarse que los individuos del orden Ostariophysi se asocian principalmente con miembros de su familia. Si se incumple cualquiera de estas dos suposiciones, la hipótesis de la selección de parentesco no se vería respaldada.

Existen algunas evidencias que respaldan la primera suposición de que la liberación de schreckstoff confiere ventajas cuantificables a los receptores de esta señal química. Un experimento de laboratorio [ 16 ] reveló que los peces cabeza gorda expuestos a schreckstoff de su misma especie sobrevivieron un 39,5 % más que los controles cuando se colocaron en un tanque con un lucio del norte ( Esox lucius ), un depredador. Este hallazgo sugiere que el schreckstoff aumenta la vigilancia en los receptores, lo que resulta en un tiempo de reacción más rápido tras la detección del depredador.

La segunda suposición, que los individuos del orden Ostariophysi generalmente se asocian con familiares cercanos, no parece estar respaldada por evidencia empírica . En cardúmenes de carpines europeos ( Phoxinus phoxinus ), no se encontró diferencia en el parentesco dentro y entre cardúmenes, [ 17 ] lo que indica que los individuos no se asocian más estrechamente con parientes que con no parientes. La composición de los cardúmenes no se ha examinado en todos los miembros del orden ostariophysan, y es posible que aún se descubran cardúmenes compuestos enteramente por familiares. Sin embargo, el hallazgo de que la producción de schreckstoff se mantiene en una especie donde la función claramente no está relacionada con los beneficios de parentesco proporciona una fuerte evidencia en contra de la selección de parentesco como mecanismo para la evolución del schreckstoff.

También se ha descubierto que los peces cabeza gorda producen menos células de sustancia de alarma epidérmica (y por lo tanto menos schreckstoff) cuando están en presencia de compañeros de cardumen familiares. [ 18 ] Los resultados de este estudio indican uno de dos escenarios, ninguno de los cuales es compatible con la hipótesis de que el schreckstoff evolucionó por selección de parentesco. Primero, si el schreckstoff evolucionó por selección de parentesco, se esperaría que se produjeran más células de sustancia de alarma epidérmica en presencia de parientes que de no parientes. Esto significa que los compañeros de cardumen familiares en los peces cabeza gorda deberían ser parientes cercanos y la producción de schreckstoff debería aumentar cuando están en cardúmenes con individuos familiares. El estudio no encontró que este fuera el caso. [ 19 ] Segundo, estos resultados indican que los individuos o no se asocian con parientes en absoluto o la producción de schreckstoff varía dependiendo de cuán familiar sea el pez focal con los individuos con los que forma el cardumen. En conclusión, la evidencia no respalda la hipótesis de que el schreckstoff evolucionó porque reforzó la aptitud inclusiva del emisor mediante una mayor supervivencia de los parientes.

Hipótesis del atrayente de depredadores

La hipótesis del atrayente de depredadores propone que el propósito principal del schreckstoff es atraer a más depredadores a la zona. [ 20 ] Según esta hipótesis, los depredadores adicionales interactuarán con el depredador inicial, y estas interacciones le brindarán al emisor la oportunidad de escapar. Para que esta hipótesis sea válida, deben cumplirse varias condiciones. Primero, el schreckstoff debe atraer a los depredadores. Segundo, los depredadores subsiguientes deben interrumpir el evento de depredación, aumentando así la probabilidad de que la presa escape. Tercero, el emisor debe poder recuperarse del daño mecánico sufrido durante el evento de depredación.

Un estudio de 1995 [ 21 ] respalda la primera condición de que la liberación de schreckstoff debe atraer a los depredadores. Este experimento reveló que el schreckstoff extraído de la piel de los carpines cabezones atrajo tanto al lucio del norte ( Esox lucius ) como a los escarabajos buceadores depredadores Colymbetes sculptilis . Además, un estudio natural demostró que los peces depredadores tenían siete veces más probabilidades de atacar un señuelo cebado con una esponja empapada en extracto de piel de carpita cabezona que una esponja empapada en agua o en extracto de piel de un cíclido convicto no nostariofiso (que presumiblemente no produce schreckstoff). [ 22 ]

Si bien los dos estudios anteriores proporcionaron ejemplos de sistemas en los que el schreckstoff actúa para atraer depredadores adicionales, se encontró un sistema en el que esto no ocurría. [ 23 ] Se expusieron percas moteadas ( Micropterus punctulatus ) a extractos de piel (que contenían schreckstoff) y músculo (control, sin schreckstoff) de cinco especies de presas diferentes que coexistían. Las percas moteadas no se sintieron atraídas por ninguno de los tratamientos con schreckstoff. Este resultado indica que el schreckstoff no siempre atrae a los depredadores relevantes en el área. Cashner también señaló, con respecto al estudio de 1995, que el lucio del norte es una especie introducida en gran parte del área de distribución del carpín cabezón, por lo que no era probable que estuviera coevolucionando con estos carpines durante la evolución del sistema schreckstoff. Este sistema puede ser más relevante ecológicamente y hay poca evidencia que sugiera que el schreckstoff evolucionó como un atrayente de depredadores. En conclusión, continúa el debate sobre si se ha cumplido o no la primera condición para esta hipótesis.

La segunda condición que debe cumplirse para apoyar la hipótesis de atracción de depredadores es que depredadores adicionales deben interrumpir ocasionalmente los eventos de depredación, aumentando la probabilidad de que la presa escape. En el sistema lucio del norte/pez cabeza gorda, los lucios del norte adicionales pueden interferir con un evento de depredación de dos maneras. [ 24 ] Primero, los lucios del norte adicionales del mismo tamaño interfieren con un evento de depredación entrando en contacto con el depredador principal (mordiéndolo, etc.). Segundo, los lucios adicionales de mayor tamaño atraídos por el schreckstoff pueden depredar al depredador inicial.

La probabilidad de que los peces cabeza gorda escapen tras ser capturados por un lucio del norte aumenta significativamente cuando un segundo lucio interfiere en el evento de depredación. [ 25 ] El lucio del norte tiene una población estructurada por edades con predominio de individuos más jóvenes y pequeños. Si un lucio joven ataca a un pez cabeza gorda y atrae a un congénere mayor y más grande, el lucio joven puede correr el riesgo de canibalismo y tenderá a liberar a la presa para concentrarse en escapar. En cuanto a la segunda condición, los depredadores adicionales parecen interrumpir los eventos de depredación, aumentando la probabilidad de que el emisor escape. La condición final, que los individuos necesitan recuperarse con éxito de un evento de depredación, parece cumplirse. Esta condición se apoya en la observación de que muchos peces pequeños en poblaciones naturales presentan cicatrices, presumiblemente de intentos fallidos de depredación. [ 26 ]

Aunque la evidencia de que el schreckstoff atrae a los depredadores es contradictoria, los estudios indican que varios depredadores interfieren entre sí y que las presas pueden recuperarse de los ataques si logran escapar. El grado de atracción de los depredadores hacia un ataque depende de la velocidad a la que el schreckstoff se difunde en su entorno acuático, lo cual, a su vez, depende de los parámetros del flujo del agua. Esta hipótesis sugiere que el schreckstoff evolucionó como una forma de aumentar la probabilidad de supervivencia durante un ataque, y que su función como señal de depredador para los congéneres evolucionó posteriormente. Respaldada por más estudios empíricos que la hipótesis de selección de parentesco, la hipótesis de atracción de depredadores se mantuvo popular durante bastante tiempo.

El Schreckstoff como posible defensa contra patógenos, parásitos y radiación UVB.

La hipótesis final plantea que el schreckstoff tiene una función inmunitaria y podría ser la primera línea de defensa contra patógenos, parásitos y/o radiación UVB. La evidencia que respalda esta hipótesis es sólida. Un estudio reciente y exhaustivo [ 27 ] reveló que la exposición a parásitos y patógenos que penetran la piel de los ostariofisos estimuló la producción de células de alarma. Además, una mayor exposición a la radiación UV se correlacionó con un aumento en la producción de células de alarma.

El papel de schreckstoff en la respuesta inmune se reforzó aún más con el hallazgo de que los extractos de piel de los peces cabeza gorda inhibieron el crecimiento de Saprolegnia ferax (un moho acuático) en cultivo. Por el contrario, los extractos de piel de los peces espada ( Xiphophorus helleri ), que no se cree que produzcan schreckstoff, aumentaron el crecimiento de S. ferax en comparación con los controles. El cadmio , un metal pesado e inmunosupresor en vertebrados, [ 28 ] inhibe la producción de células de alarma cuando los peces están infectados con Saprolegnia . [ 29 ] Además, un estudio de seguimiento [ 30 ] trató a los peces cabeza gorda con cortisol, un inmunosupresor bien conocido, que redujo significativamente la inversión de células de alarma junto con la actividad de los leucocitos. Los resultados de estos extensos estudios sugieren firmemente que la función principal de schreckstoff es proporcionar inmunidad contra una serie de amenazas ambientales dirigidas a la epidermis del pez.

Si la sustancia química evolucionó como defensa contra patógenos, parásitos y radiación UVB, su liberación al medio ambiente permitió posteriormente que tanto depredadores como presas aprovecharan este sistema. En algunos sistemas, los depredadores pueden usar la sustancia química como señal para obtener una presa fácil, ya sea interrumpiendo el proceso de depredación para robarla o atacando al depredador inicial. Otros individuos de la misma especie, cercanos a la zona, utilizan la sustancia química como señal de alerta, lo que les indica la presencia de un depredador.

Consideraciones ecológicas

La investigación más convincente hasta la fecha indica que las células de la sustancia de alarma sirven como respuesta del sistema inmunitario y que las ramificaciones ecológicas de esta sustancia como señal de alarma química se desarrollaron posteriormente. Este hallazgo genera varias preguntas de investigación interesantes. Primero, como se mencionó anteriormente, los machos de muchas especies de ostariofisos dejan de producir células de la sustancia de alarma durante la temporada de reproducción, presumiblemente para que las hembras no sean repelidas inadvertidamente del nido cuando los machos sufren daños mecánicos durante la construcción del nido. A la luz de la hipótesis inmunitaria, es posible que las células de la sustancia de alarma se produzcan en menor cantidad durante la temporada de reproducción porque los niveles elevados de testosterona pueden disminuir las respuestas inmunitarias. [ 31 ] Además, este hallazgo indica que los machos corren un mayor riesgo de sufrir radiación UVB, así como infecciones por parásitos y patógenos, durante la temporada de reproducción.

El papel del schreckstoff como respuesta inmune tiene implicaciones adicionales en esta era de creciente cambio ambiental. [ 32 ] Los factores de estrés ambiental, incluyendo la radiación UVB, la contaminación y los parásitos, están aumentando en el medio ambiente y es probable que continúen aumentando con el tiempo. La exposición a la radiación UVB está aumentando debido a la disminución del ozono estratosférico , [ 33 ] las enfermedades están adquiriendo cada vez más importancia tanto a escala local como global, [ 34 ] y los contaminantes, incluyendo metales pesados , se están introduciendo en los ecosistemas . [ 35 ] Si el cadmio, el metal pesado que afecta la capacidad de los peces para producir schreckstoff en respuesta a los factores de estrés ambiental, aumentara en concentración en el medio ambiente, la respuesta inmune de muchos peces ostariofisos se vería comprometida. [ 36 ]

Referencias

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