Locomoción ondulatoria

La simulación predice que el empuje y la resistencia están dominados por fuerzas viscosas a números de Reynolds bajos y por fuerzas inerciales a números de Reynolds más altos. ^{[ 2 ]} Cuando el animal nada en un fluido, se cree que intervienen dos fuerzas principales:

• Fricción cutánea : Se genera debido a la resistencia de un fluido al cizallamiento y es proporcional a la velocidad del flujo. Predomina la natación ondulatoria en los espermatozoides ^{[ 3 ]} y en el nematodo ^{[ 4 ]} .
• Fuerza de forma: Generada por las diferencias de presión en la superficie del cuerpo y varía con el cuadrado de la velocidad del flujo.

A números de Reynolds bajos (Re~10⁰ ⁾ , la fricción de la piel explica casi todo el empuje y la resistencia. Para aquellos animales que ondulan a números de Reynolds intermedios (Re~10¹ ⁾ , como las larvas de Ascidia , tanto la fricción de la piel como la fuerza de forma contribuyen a la producción de resistencia y empuje. A números de Reynolds altos (Re~10² ⁾ , tanto la fricción de la piel como la fuerza de forma generan resistencia , pero solo la fuerza de forma produce empuje . ^{[ 2 ]}

En los animales que se mueven sin usar extremidades, la característica más común de la locomoción es una onda rostral-caudal que recorre su cuerpo. Sin embargo, este patrón puede variar según el animal, el entorno y el parámetro que esté optimizando (velocidad, energía, etc.). El modo de movimiento más común son las ondulaciones simples, en las que la flexión lateral se propaga desde la cabeza hasta la cola.

Las serpientes pueden exhibir cinco modos diferentes de locomoción terrestre: (1) ondulación lateral, (2) movimiento lateral sinuoso , (3) movimiento en acordeón , (4) movimiento rectilíneo y (5) movimiento de deslizamiento. La ondulación lateral se asemeja mucho al movimiento ondulatorio simple observado en muchos otros animales, como lagartos, anguilas y peces, en el que ondas de flexión lateral se propagan a lo largo del cuerpo de la serpiente.

La anguila americana se mueve típicamente en un ambiente acuático, aunque también puede moverse en tierra por cortos periodos de tiempo. Es capaz de moverse con éxito en ambos ambientes produciendo ondas viajeras de ondulaciones laterales. Sin embargo, las diferencias entre la estrategia locomotora terrestre y acuática sugieren que la musculatura axial se activa de manera diferente, ^{[ 5 ] [ 6 ] [ 7 ]} (ver patrones de activación muscular más adelante). En la locomoción terrestre, todos los puntos a lo largo del cuerpo se mueven aproximadamente por la misma trayectoria y, por lo tanto, los desplazamientos laterales a lo largo del cuerpo de la anguila son aproximadamente iguales. Sin embargo, en la locomoción acuática, diferentes puntos a lo largo del cuerpo siguen diferentes trayectorias con una amplitud lateral creciente hacia la parte posterior. En general, la amplitud de la ondulación lateral y el ángulo de flexión intervertebral son mucho mayores durante la locomoción terrestre que en la acuática.

Una característica típica de muchos animales que utilizan la locomoción ondulatoria es que tienen músculos segmentados, o bloques de miómeros , que van desde la cabeza hasta la cola y están separados por tejido conectivo llamado miosepto. Además, algunos grupos musculares segmentados, como la musculatura hipoaxial lateral en la salamandra, están orientados en ángulo con respecto a la dirección longitudinal. Para estas fibras orientadas oblicuamente, la tensión en la dirección longitudinal es mayor que la tensión en la dirección de la fibra muscular, lo que da como resultado una relación de engranajes arquitectónicos mayor que 1. Un ángulo de orientación inicial mayor y una mayor protuberancia dorsoventral producen una contracción muscular más rápida, pero resultan en una menor cantidad de producción de fuerza. ^{[ 8 ]} Se hipotetiza que los animales emplean un mecanismo de engranajes variable que permite la autorregulación de la fuerza y ​​la velocidad para satisfacer las demandas mecánicas de la contracción. ^{[ 9 ]} Cuando un músculo pennado está sometido a una fuerza baja, la resistencia a los cambios de ancho en el músculo hace que rote, lo que consecuentemente produce una mayor relación de engranajes arquitectónicos (AGR) (alta velocidad). ^{[ 9 ]} Sin embargo, cuando se somete a una fuerza elevada, el componente de fuerza de la fibra perpendicular supera la resistencia a los cambios de anchura y el músculo se comprime, produciendo una AGR menor (capaz de mantener una mayor salida de fuerza). ^{[ 9 ]}

La mayoría de los peces se doblan como una viga simple y homogénea durante la natación mediante contracciones de fibras musculares rojas longitudinales y fibras musculares blancas orientadas oblicuamente dentro de la musculatura axial segmentada. La tensión de la fibra (εf) experimentada por las fibras musculares rojas longitudinales es equivalente a la tensión longitudinal (εx). Las fibras musculares blancas más profundas de los peces muestran diversidad en su disposición. Estas fibras se organizan en estructuras cónicas y se unen a láminas de tejido conectivo conocidas como mioseptos; cada fibra muestra una trayectoria dorsoventral (α) y mediolateral (φ) característica. La teoría de la arquitectura segmentada predice que εx > εf. Este fenómeno da como resultado una relación de engranajes arquitectónicos, determinada como la tensión longitudinal dividida por la tensión de la fibra (εx / εf), mayor que uno y una amplificación de la velocidad longitudinal; además, esta amplificación de la velocidad emergente puede aumentarse mediante engranajes arquitectónicos variables a través de cambios de forma mesolaterales y dorsoventrales, un patrón observado en las contracciones de los músculos peniformes . Una relación de engranajes rojo-blanco (εf rojo / εf blanco) captura el efecto combinado de las deformaciones de las fibras musculares rojas longitudinales y blancas oblicuas. ^{[ 8 ] [ 10 ]}

El comportamiento de flexión simple en vigas homogéneas sugiere que ε aumenta con la distancia desde el eje neutro (z). Esto plantea un problema para animales, como peces y salamandras, que realizan movimientos ondulatorios. Las fibras musculares están limitadas por las curvas de longitud-tensión y fuerza-velocidad. Además, se ha planteado la hipótesis de que las fibras musculares reclutadas para una tarea particular deben operar dentro de un rango óptimo de deformaciones (ε) y velocidades contráctiles para generar fuerza y ​​potencia máximas respectivamente. La generación no uniforme de ε durante el movimiento ondulatorio obligaría a diferentes fibras musculares reclutadas para la misma tarea a operar en diferentes porciones de las curvas de longitud-tensión y fuerza-velocidad; el rendimiento no sería óptimo. Alexander predijo que la orientación dorsoventral (α) y mediolateral (φ) de las fibras blancas de la musculatura axial de los peces puede permitir una deformación más uniforme a través de diferentes distancias de fibras mesolaterales. Desafortunadamente, la musculatura de fibras musculares blancas de los peces es demasiado compleja para estudiar la generación de deformación uniforme; Sin embargo, Brainerd y Azizi estudiaron este fenómeno utilizando un modelo simplificado de salamandra. ^{[ 8 ] [ 10 ]}

La salamandra acuática Siren lacertina utiliza movimientos de natación similares a los de los peces mencionados anteriormente, pero contiene fibras musculares hipoaxiales (que generan flexión) caracterizadas por una organización más simple. Las fibras musculares hipoaxiales de S. lacertina están orientadas oblicuamente, pero tienen una trayectoria mediolateral (φ) cercana a cero y una trayectoria dorsolateral (α) constante dentro de cada segmento. Por lo tanto, se puede estudiar el efecto de la trayectoria dorsolateral (α) y la distancia entre una capa muscular hipoaxial determinada y el eje neutro de flexión (z) sobre la deformación de la fibra muscular (ε). ^{[ 8 ]}

Brainerd y Azizi descubrieron que las contracciones longitudinales de los músculos hipoaxiales de volumen constante se compensaban con un aumento en las dimensiones dorsoventrales. El abultamiento se acompañaba de rotación de las fibras, así como de un aumento tanto en la trayectoria de la fibra hipoaxial α como en la relación de engranaje arquitectónico (AGR), un fenómeno que también se observa en las contracciones de los músculos peniformes . Construyeron un modelo matemático para predecir el ángulo final de la fibra hipoaxial, la AGR y la altura dorsoventral, donde: λ _x = relación de extensión longitudinal del segmento (porción de la longitud longitudinal final después de la contracción con respecto a la longitud longitudinal inicial), β = ángulo final de la fibra, α = ángulo inicial de la fibra, f = longitud inicial de la fibra y${\displaystyle {\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {x} }}$y${\displaystyle {\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {f} }}$= deformación longitudinal y de la fibra respectivamente. ^{[ 8 ]}

• ${\displaystyle \mathrm {\lambda } _{\mathrm {x} }={\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {x} }+1}$
• ${\displaystyle \mathrm {\lambda } _{\mathrm {f} }={\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {f} }+1}$
• ${\displaystyle \mathrm {\epsilon } _{\mathrm {x} }=\Delta \Lambda /\Lambda _{\mathrm {initial} }}$
• AGR =${\displaystyle {\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {x} }/{\boldsymbol {\epsilon }}_{\mathrm {f} }=[\mathrm {\lambda } _{\mathrm {f} }(\cos \mathrm {\beta } /\cos \mathrm {\alpha } )-1]/(\mathrm {\lambda } _{\mathrm {f} }-1)}$
• ${\displaystyle \mathrm {\beta } =\sin ^{-1}(y_{2}/\mathrm {\lambda } _{\mathrm {f} }f)}$

Esta relación muestra que AGR aumenta con un incremento en el ángulo de la fibra de α a β. Además, el ángulo final de la fibra (β) aumenta con el abultamiento dorsolateral (y) y la contracción de la fibra, pero disminuye en función de la longitud inicial de la fibra. ^{[ 8 ]}

La aplicación de estas últimas conclusiones se puede observar en S. lacertina . Este organismo ondula como una viga homogénea (al igual que en los peces) durante la natación; por lo tanto, la distancia de una fibra muscular al eje neutro (z) durante la flexión debe ser mayor para las capas musculares oblicuas externas (EO) que para las capas musculares oblicuas internas (IO). La relación entre las deformaciones (${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$) experimentado por el EO y el IO y sus respectivos valores z viene dado por la siguiente ecuación: donde${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$EO y${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$IO = deformación de las capas musculares oblicuas externa e interna, y zEO y zIO = distancia de las capas musculares oblicuas externa e interna respectivamente al eje neutro. ^{[ 10 ]}

${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$EO =${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$IO (zEO / zIO) ^{[ 10 ]}

Mediante esta ecuación, vemos que z es directamente proporcional a${\displaystyle \mathrm {\epsilon } }$La tensión experimentada por el EO supera la del IO. Azizi et al. descubrieron que la trayectoria inicial de la fibra α hipoaxial en el EO es mayor que la del IO. Dado que la trayectoria inicial de α es proporcional a la AGR, el EO se contrae con una AGR mayor que el IO. La amplificación de velocidad resultante permite que ambas capas musculares operen con tensiones y velocidades de acortamiento similares; esto permite que el EO y el IO funcionen en porciones comparables de las curvas de longitud-tensión y fuerza-velocidad . Los músculos reclutados para una tarea similar deberían operar con tensiones y velocidades similares para maximizar la fuerza y ​​la potencia. Por lo tanto, la variabilidad en la AGR dentro de la musculatura hipoaxial de la Siren lacertina contrarresta las distancias variables de las fibras mesolaterales y optimiza el rendimiento. Azizi et al. denominaron a este fenómeno homogeneidad de la tensión de la fibra en la musculatura segmentada. ^{[ 10 ]}

Además de una onda cinemática rostral-caudal que se propaga a lo largo del cuerpo del animal durante la locomoción ondulatoria, también existe una onda correspondiente de activación muscular que se desplaza en dirección rostro-caudal. Sin embargo, si bien este patrón es característico de la locomoción ondulatoria, también puede variar según el entorno.

Los animales con cuerpos alargados y patas reducidas o ausentes han evolucionado de manera diferente a sus parientes con extremidades. ^{[ 11 ]} En el pasado, algunos han especulado que esta evolución se debió a un menor costo energético asociado con la locomoción sin extremidades. Los argumentos biomecánicos utilizados para respaldar esta justificación incluyen que (1) no hay costo asociado con el desplazamiento vertical del centro de masa que se encuentra típicamente en los animales con extremidades, ^{[ 11 ] [ 12 ]} (2) no hay costo asociado con la aceleración o desaceleración de las extremidades, ^{[ 12 ]} y (3) hay un menor costo para sostener el cuerpo. ^{[ 11 ]} Esta hipótesis se ha estudiado más a fondo examinando las tasas de consumo de oxígeno en la serpiente durante diferentes modos de locomoción: ondulación lateral, acordeón, ^{[ 13 ]} y movimiento lateral. ^{[ 14 ]} El costo neto de transporte (CNT), que indica la cantidad de energía necesaria para mover una unidad de masa una distancia determinada, para una serpiente que se mueve con una marcha ondulatoria lateral es idéntico al de un lagarto con extremidades de la misma masa. Sin embargo, una serpiente que utiliza la locomoción en acordeón produce un costo neto de transporte mucho mayor, mientras que el movimiento lateral produce un costo neto de transporte menor. Por lo tanto, los diferentes modos de locomoción son de suma importancia al determinar el costo energético. La razón por la que la ondulación lateral tiene la misma eficiencia energética que los animales con extremidades y no menor, como se hipotetizó anteriormente, podría deberse al costo biomecánico adicional asociado con este tipo de movimiento debido a la fuerza necesaria para doblar el cuerpo lateralmente, empujar sus costados contra una superficie vertical y superar la fricción por deslizamiento. ^{[ 13 ]}

El patrón motor ondulatorio suele surgir de una serie de osciladores segmentarios acoplados. Cada oscilador segmentario es capaz de producir una salida motora rítmica en ausencia de retroalimentación sensorial. Un ejemplo de ello es el oscilador de medio centro , que consta de dos neuronas que se inhiben mutuamente y producen actividad desfasada 180 grados. Las relaciones de fase entre estos osciladores se establecen mediante las propiedades emergentes de los osciladores y el acoplamiento entre ellos. ^{[ 15 ]} La natación hacia adelante puede lograrse mediante una serie de osciladores acoplados en los que los osciladores anteriores tienen una frecuencia endógena más corta que los osciladores posteriores. En este caso, todos los osciladores se activarán con el mismo período, pero los osciladores anteriores irán en fase. Además, las relaciones de fase pueden establecerse mediante asimetrías en los acoplamientos entre osciladores o mediante mecanismos de retroalimentación sensorial.

• Sanguijuela

La sanguijuela se mueve produciendo ondulaciones dorsoventrales. Los desfases entre los segmentos corporales son de aproximadamente 20 grados e independientes del período del ciclo. Por lo tanto, ambos hemisegmentos del oscilador se activan sincrónicamente para producir una contracción. Solo los ganglios rostrales al punto medio son capaces de producir oscilación individualmente. También hay un gradiente en forma de U en la oscilación endógena del segmento, con las frecuencias de oscilación más altas ocurriendo cerca del medio del animal. ^{[ 15 ]} Aunque los acoplamientos entre neuronas abarcan seis segmentos tanto en la dirección anterior como posterior, hay asimetrías entre las diversas interconexiones porque los osciladores están activos en tres fases diferentes. Aquellos que están activos en la fase de 0 grados se proyectan solo en la dirección descendente, mientras que aquellos que se proyectan en la dirección ascendente están activos a 120 grados o 240 grados. Además, la retroalimentación sensorial del entorno puede contribuir al desfase resultante.

• Lamprea

La lamprea se mueve mediante ondulación lateral y, en consecuencia, los hemisegmentos motores izquierdo y derecho se activan con un desfase de 180 grados. Además, se ha observado que la frecuencia endógena de los osciladores más anteriores es mayor que la de los ganglios más posteriores. ^{[ 15 ]} Asimismo, las interneuronas inhibitorias de la lamprea proyectan de 14 a 20 segmentos caudalmente, pero presentan proyecciones rostrales cortas. La retroalimentación sensorial puede ser importante para responder adecuadamente a las perturbaciones, pero parece ser menos relevante para el mantenimiento de las relaciones de fase apropiadas.