Hipótesis del desafío

Se cree que la testosterona juega un papel integral en el comportamiento territorial dentro de las especies de aves, en particular la fluctuación de testosterona atenuada por la hormona luteinizante (LH) durante las diferentes estaciones. ^{[ 6 ]} Generalmente, el comportamiento de apareamiento se manifiesta en primavera y, en consecuencia, las aves macho muestran un marcado aumento de LH y testosterona durante este tiempo. Este aumento agudo de LH y testosterona puede atribuirse a la mayor necesidad de comportamientos agresivos. La primera necesidad de comportamiento agresivo proviene del impulso de establecer territorio. ^{[ 7 ]} Esto suele ocurrir durante las primeras semanas de la temporada de apareamiento . La segunda necesidad de agresión se produce después de que se haya puesto la primera nidada de huevos. ^{[ 7 ]} El macho no solo necesita proteger los huevos, sino también proteger a su pareja sexualmente receptiva de otros posibles pretendientes. Por lo tanto, el macho adopta un "estatus de macho alfa" al adquirir territorio, así como durante el período de puesta de huevos. Este estatus de macho alfa, como se mencionó anteriormente, proviene del aumento significativo de testosterona que ocurre durante la temporada de apareamiento. ^{[ 7 ]} Otra evidencia de que la LH y la testosterona mitigan la agresión en las especies de aves proviene de estudios sobre especies de aves como el gorrión cantor y el mirlo europeo, que construyen refugios muy accesibles, conocidos como nidos de copa abierta. ^{[ 7 ]}

Debido a que los nidos de copa abierta pueden construirse prácticamente en cualquier lugar, hay poca competencia en cuanto a los sitios de construcción de nidos. ^{[ 7 ]} En consecuencia, tanto el gorrión cantor como el mirlo europeo no muestran un aumento en la hormona luteinizante o testosterona durante la adquisición de territorio. ^{[ 7 ]} Sin embargo, no todas las especies de aves muestran niveles elevados de testosterona y LH durante el comportamiento agresivo. En un estudio pionero, se descubrió que los búhos chillones occidentales machos , cuando se exponían a otro macho durante la temporada no reproductiva, mostraban un comportamiento agresivo sin el aumento de LH y testosterona. Sin embargo, cuando los búhos se colocaban en una situación que justificaba un comportamiento agresivo durante la temporada reproductiva, había un gran pico de LH y testosterona durante el acto agresivo. ^{[ 8 ]} Esto sugiere que los mecanismos del comportamiento agresivo durante las temporadas reproductiva y no reproductiva son independientes entre sí o quizás el aumento de testosterona de alguna manera incrementa la respuesta agresiva durante la temporada reproductiva. ^{[ 8 ]} El estradiol (E2), un tipo de estrógeno no gonadal , parece desempeñar un papel clave en la regulación del comportamiento agresivo durante la temporada no reproductiva en varias especies de aves. Como se señaló anteriormente, muchas especies de aves durante la temporada no reproductiva tienen niveles bajos de testosterona, pero aun así logran mostrar agresividad. Como ejemplo principal, cuando el gorrión cantor del estado de Washington, un ave que muestra niveles bastante altos de agresividad durante la temporada no reproductiva a pesar de la baja testosterona, se expone a fadrozol , un inhibidor de la aromatasa , los niveles de agresividad disminuyen considerablemente. Cuando se repuso el E2, los comportamientos agresivos se restablecieron, lo que confirma que el E2 regula el comportamiento agresivo durante la temporada no reproductiva. ^{[ 9 ]} Sin embargo, se desconoce si esto es específico de las aves o si se extiende a otras especies animales. ^{[ 10 ]}

Todos estos ejemplos culminan en un modelo de hipótesis de desafío que se centra en el papel de la testosterona en la agresión durante la temporada de reproducción. Es muy probable que la hipótesis de desafío no se pueda aplicar a la temporada no reproductiva, ya que, como se mencionó anteriormente, es muy probable que exista un mecanismo independiente de la testosterona que regule la agresión en la temporada no reproductiva. ^{[ 8 ]} Se observa una relación sigmoidal entre los niveles plasmáticos de testosterona y la agresión entre machos bajo la hipótesis de desafío cuando los niveles de testosterona de las aves estaban por encima de los niveles basales de testosterona de reproducción estacional. Si las aves se mantuvieron en los niveles basales de reproducción estacional durante la temporada de reproducción, entonces no se observa una diferencia significativa en la agresión entre machos. Además, existe una relación sigmoidal negativa entre los niveles de testosterona en las aves y la cantidad de cuidado parental proporcionado cuando los padres están por encima de los niveles basales de testosterona de reproducción estacional. ^{[ 10 ]} Por lo tanto, la relación entre los niveles plasmáticos de testosterona y la agresión entre machos es específica del contexto de la especie. ^{[ 11 ]} Las figuras 2 y 3 describen las relaciones observadas de muchas especies de aves con una o dos nidadas, desde gaviotas occidentales macho hasta pavos macho. ^{[ 12 ]}

La hipótesis del desafío se ha utilizado para describir los niveles de testosterona en otras especies ante ciertos estímulos sociales. Esta hipótesis predice la influencia de la testosterona en las interacciones agresivas entre machos de lagartos de valla del norte . Esto refuerza la hipótesis del desafío al mostrar que los cambios rápidos en los comportamientos agresivos de los lagartos no se correlacionan con las concentraciones de testosterona. Sin embargo, durante la temporada de apareamiento, la intensidad del comportamiento y los niveles de testosterona mostraron una correlación positiva. ^{[ 13 ]} La investigación también ha demostrado que la hipótesis del desafío se aplica a especies de peces monógamas específicas, con una mayor correlación en especies con vínculos de pareja más fuertes . ^{[ 14 ]}

Además, la hipótesis del desafío se ha adaptado a especies de primates. En 2004, Martin N. Muller y Richard W. Wrangham aplicaron una hipótesis de desafío modificada a los chimpancés. De forma similar a la hipótesis original, predijeron que habría un aumento de la interacción agresiva entre machos cuando una hembra receptiva y fértil estuviera presente. Muller y Wrangham también predijeron correctamente que los niveles de testosterona de los chimpancés más dominantes serían más altos en comparación con los chimpancés de menor estatus. ^{[ 11 ]} Por lo tanto, los chimpancés aumentaron significativamente tanto los niveles de testosterona como las interacciones agresivas entre machos cuando las hembras receptivas y fértiles presentaban hinchazones sexuales. ^{[ 15 ]} Este estudio también destacó cómo los niveles de testosterona y agresión de los machos aumentan solo cuando los machos están en presencia de hembras paridas. Esto se debe a que las hembras nulíparas son menos atractivas para los machos y no están protegidas, lo que significa que hay poca competencia. ^{[ 15 ]} Esta evidencia sugiere que el aumento de testosterona está relacionado únicamente con la agresión, no con la actividad sexual, ya que los chimpancés machos se aparean por igual con hembras multíparas y nulíparas. ^{[ 15 ]} Actualmente, ninguna investigación ha especificado una relación entre la hipótesis del desafío modificado y el comportamiento humano; sin embargo, muchos estudios sobre testosterona y comportamiento humano respaldan la hipótesis modificada aplicable a los primates humanos. ^{[ 11 ]}

Una característica fundamental de la historia de vida masculina es la compensación entre la energía dedicada a la competencia entre machos y la atracción de pareja (esfuerzo de apareamiento) frente a la asignada a la crianza de la descendencia (esfuerzo parental). Existe una compensación porque la disminución del esfuerzo paterno causada por el aumento de testosterona reduce drásticamente el éxito reproductivo , debido a la disminución del cuidado y la protección parental hacia la descendencia. ^{[ 3 ]} Por lo tanto, para maximizar el éxito reproductivo, debe encontrarse el equilibrio óptimo entre ambos. La hipótesis del desafío propone la testosterona como el mecanismo fisiológico clave que subyace a esta compensación. Cuando surge la oportunidad de reproducirse —es decir, la especie entra en la temporada de reproducción o las hembras entran en estro— los machos deberían mostrar un aumento en los niveles de testosterona para facilitar el comportamiento sexual. Esto se caracterizará por un mayor esfuerzo de apareamiento y una disminución del esfuerzo parental, ya que la inversión en el primero puede ser incompatible con el cuidado parental debido a la insuficiencia de tiempo y energía para participar en todas estas facetas del esfuerzo reproductivo. ^{[ 16 ]}

Las investigaciones en especies no humanas han encontrado que los niveles de testosterona están asociados positivamente con el esfuerzo de apareamiento ^{[ 17 ]} y negativamente con el esfuerzo de crianza ^{[ 18 ]} . Además, las manipulaciones experimentales han revelado un papel causal de la testosterona, de modo que los aumentos en la testosterona resultan en un mayor esfuerzo de apareamiento y una disminución del esfuerzo de crianza ^{[ 19 ] .}

En la hipótesis del desafío, existe una disyuntiva más amplia a considerar: mantenimiento frente a esfuerzo reproductivo. El esfuerzo reproductivo incluye tanto el apareamiento como el cuidado parental. Para obtener los beneficios del esfuerzo reproductivo, los individuos deben afrontar los costos de la testosterona, que puede dificultar su mantenimiento fisiológico. Esta es una forma de compensación en la historia de vida, debido a que la selección natural favorece el éxito reproductivo sobre el mantenimiento. ^{[ 22 ]} Por lo tanto, la capacidad de encontrar el equilibrio adecuado entre el esfuerzo reproductivo y el mantenimiento habría sido seleccionada positivamente por la selección natural, dando lugar al comportamiento fisiológico y social que hoy conocemos como la hipótesis del desafío.

Uno de estos costos es que se hipotetiza que el aumento de la actividad agresiva debido a los altos niveles de testosterona expone a los machos a una mayor depredación, lo que no solo los pone en peligro a ellos, sino también a su descendencia. ^{[ 3 ]} Un estudio sobre el lagarto Sceloporus jarrovi apoyó esta predicción, ya que aquellos con altos niveles de testosterona inducidos durante períodos prolongados tuvieron una tasa de mortalidad más alta que aquellos con niveles más bajos de testosterona. ^{[ 3 ]} También se ha observado que los altos niveles prolongados de testosterona suprimen el sistema inmunitario , con evidencia que va desde experimentos naturales en humanos hasta lémures de cola anillada machos. ^{[ 23 ] [ 3 ]} Mantener altos niveles de testosterona es energéticamente costoso, lo que puede dificultar el éxito reproductivo cuando un macho se encuentra frecuentemente en situaciones agresivas y físicamente exigentes. ^{[ 22 ]} Debido al aumento de la agresividad como resultado de los altos niveles de testosterona, los individuos se exponen a un mayor riesgo de lesiones de lo habitual. ^{[ 22 ]}

Por lo tanto, los costos de mantener un nivel alto de testosterona pueden superar el éxito reproductivo. ^{[ 3 ]} Un estudio sobre lémures de cola anillada machos ( Lemur catta ) respalda la idea de un equilibrio entre los costos y los beneficios de los niveles elevados de testosterona, ya que estos niveles se sincronizaron estrechamente con los días del estro de las hembras. Esto demuestra que existe un período óptimo para mantener niveles altos de testosterona al considerar los costos y los beneficios. ^{[ 2 ]}

Se sabe desde hace tiempo que la testosterona aumenta el comportamiento agresivo. ^{[ 24 ]} Si bien la castración tiende a disminuir la frecuencia de la agresión en las aves y la terapia de reemplazo con testosterona aumenta la agresión, ^{[ 25 ]} la agresión y la testosterona no siempre están directamente relacionadas. ^{[ 26 ]} La hipótesis del desafío propone que la testosterona está más directamente relacionada con la agresión cuando se asocia con la reproducción, como la protección de la pareja. Un aumento en la agresión entre machos en el contexto reproductivo, en relación con la testosterona, es más fuerte en situaciones de inestabilidad social o desafíos de otro macho por un territorio o acceso a las parejas. ^{[ 3 ]}

La relación entre la agresión y la testosterona puede entenderse a la luz del modelo de tres niveles de testosterona propuesto por la hipótesis del desafío. Cuando la testosterona alcanza el Nivel B, o nivel basal de reproducción, el aumento de la agresión es mínimo. A medida que la testosterona supera el Nivel B y se acerca al Nivel C, la agresión entre machos aumenta rápidamente. ^{[ 3 ]}

Las predicciones de la hipótesis del desafío, aplicadas a especies con reproducción continua, se basan parcialmente en la capacidad de los machos para detectar cuándo las hembras son sexualmente receptivas. A diferencia de las hembras de muchas especies animales, que anuncian su receptividad sexual, las mujeres humanas no muestran señales, sino que se dice que ocultan la ovulación . ^{[ 29 ] [ 30 ]} Si bien la hipótesis del desafío no se ha examinado en humanos, algunos han propuesto que sus predicciones podrían aplicarse. ^{[ 31 ]}

Diversas líneas de evidencia convergentes en la literatura sobre humanos sugieren que esta proposición es plausible. Por ejemplo, los niveles de testosterona son más bajos en los padres que en los hombres sin hijos ^{[ 32 ]} , y la evidencia preliminar sugiere que los hombres podrían discernir señales de fertilidad en las mujeres ^{[ 33 ]} . El respaldo a la hipótesis del desafío en animales no humanos proporciona una base para explorar la relación entre la testosterona y la agresión en humanos.

El estrés desempeña un papel fundamental en la competencia y el apareamiento, por lo que, al analizar la hipótesis del desafío, también deben considerarse las hormonas liberadas en respuesta al estrés, además de la testosterona. El cortisol se produce en el eje hipotalámico-hipofisario-suprarrenal y se libera cuando se experimenta estrés físico o psicológico; esto es relevante para la hipótesis del desafío, ya que las interacciones de búsqueda de estatus vinculadas a la testosterona suelen ser situaciones estresantes. ^{[ 34 ]}

Según la hipótesis de la doble hormona, la correlación entre los niveles de testosterona y la agresión/conducta de búsqueda de estatus depende de los niveles correspondientes de cortisol; existe una fuerte correlación entre ambos cuando los niveles de cortisol son bajos, y una correlación más débil o a veces invertida cuando los niveles de cortisol son altos. ^{[ 34 ]} Existe evidencia que respalda esta relación a partir de un estudio realizado en humanos, que analizó el estatus social, el liderazgo y la agresión. ^{[ 35 ]} En esta hipótesis, el cortisol se considera un moderador de la relación entre la testosterona y la agresión reproductiva/de búsqueda de estatus. ^{[ 36 ]}

Sin embargo, la hipótesis de la doble hormona también tiene sus propias fallas, y la evidencia actual parece respaldarla solo parcialmente, según una evaluación metaanalítica de 2019 realizada por Dekkers et al. ^{[ 36 ]} Una razón propuesta para la evidencia ocasionalmente débil es que el cortisol y la testosterona interactúan además con el contexto social y la psicología individual para regular las conductas de búsqueda de estatus. ^{[ 35 ]} Un ejemplo de dicho contexto es el de "victoria-derrota", donde la testosterona y el cortisol interactuarán para aumentar el deseo de competir nuevamente más después de perder que después de ganar, como método para recuperar el estatus social. ^{[ 35 ]} La personalidad individual también tiene un efecto en la interacción entre el cortisol y la testosterona, y los estudios han demostrado que la interacción cortisol x testosterona fue estadísticamente significativa solo para aquellos con alta desagrado y alta inestabilidad emocional. ^{[ 35 ]}