Detección de características (sistema nervioso)

Jörg-Peter Ewert fue pionero en el estudio de los correlatos neuronales de la detección de características en la visión del sapo. ^{[ 13 ]} Logró avances significativos aprovechando el comportamiento natural de captura de presas del sapo común . ^{[ 14 ] [ 15 ] [ 16 ]}

Los sapos (Bufonidae) prefieren alimentarse de artrópodos como lombrices de tierra, escarabajos carábidos y milpiés, cuyos cuerpos están orientados paralelamente a la dirección de su movimiento. Los sapos evitan objetos grandes como las sombras de las aves rapaces. Las serpientes —los "archienemigos" de los sapos— emiten señales visuales amenazantes con sus espirales corporales que suelen estar alineadas transversalmente a la dirección de su movimiento. Estas características relevantes para el comportamiento se denominan en la jerga de laboratorio "gusano" y "antigusano". Una etiqueta antigusano adquirida evolutivamente que marca los objetos con forma de gusano puede protegerlos de los sapos motivados por la presa mediante el "mimetismo de serpiente", como sugieren experimentos cuantitativos con maniquíes ^{[ 17 ]} (véase Visión en sapos : un objeto con forma de gusano que se mueve con una mancha dispuesta transversalmente es ignorado como presa).

Para estudiar el comportamiento del sapo, Ewert y sus colaboradores colocaron al sapo en un recipiente cilíndrico de vidrio a una distancia fija del estímulo. Luego movieron una barra rectangular alrededor del recipiente para imitar una presa con forma de gusano. La velocidad con la que el sapo giraba hacia el objeto se utilizó para cuantificar su comportamiento de orientación. El equipo demostró, mediante el uso de puntos, barras y estímulos cuadrados de diferentes tamaños, que los sapos atacaban una barra que se movía en una dirección paralela a su eje longitudinal, mientras que la misma barra orientada en sentido transversal al movimiento (configuración antigusano) era ignorada como presa. Otra configuración experimental permitió que los estímulos de gusano o antigusano recorrieran el campo visual del sapo en diferentes direcciones en las coordenadas xy, demostrando que la discriminación entre gusano y antigusano es invariable ante cambios en la dirección del movimiento. ^{[ 18 ]}

Las características del gusano en movimiento (similar a una presa) y del antigusano en movimiento (amenazante) no están determinadas explícitamente por factores como una alineación horizontal o vertical. Más bien, siguiendo el marco conceptual de Nikolaas Tinbergen , estas características están determinadas por la proporción de dos rasgos distintos en su gestalt dinámica ^{[ 19 ] [ 20 ]} (configuración), a saber, las extensiones espaciales del área paralela frente a la dirección del movimiento: visión de la forma configuracional.

Más precisamente, en este contexto, la configuración se refiere a la relación entre dos características visuales de una barra en movimiento: el área ep , alineada paralelamente a la dirección del movimiento (e indica la presencia de una presa), y el área ea (o et), alineada transversalmente a la dirección del movimiento (e indica una amenaza). La variación ea se refiere a los aspectos espaciales del estímulo visual, mientras que la variación ep abarca tanto los aspectos espaciales como los temporales.

Según Ewert (1968), los efectos desencadenantes de ep en comparación con ea en la actividad de captura de presas se determinaron cuantitativamente utilizando piezas rectangulares de cartón que medían ep × ea como señuelos ^{[ 21 ]} . En cada señuelo, las características de ep y ea interactúan, lo que resulta en un compromiso que determina el tamaño y la configuración de la presa adecuada para la captura. En el continuo ep , ea , una barra móvil en forma de gusano ( ep > ea ) y una barra móvil en forma de antigusano ( ea > ep ) representan las configuraciones dinámicas extremas (opuestas).

En su entorno natural, al anochecer en el bosque, un sapo inmóvil reconoce un objeto como presa cuando este se mueve contra un fondo estacionario estructurado (o no estructurado) en una configuración determinada por una relación ep / ea que corresponde al esquema de la presa. La precisión de la distinción entre ep y ea no depende de si la imagen retiniana es causada por un objeto en movimiento o por un objeto estacionario creado por el propio movimiento del sapo, siempre que el fondo no esté estructurado. El enmascaramiento visual («inhibición del entorno») asegura que un sapo, que normalmente camina en un entorno estructurado, no se confunda con imágenes retinianas que cambian simultáneamente de tamaño, causadas por pequeñas ramitas u hojas. Una vez que el sapo está inmóvil, detecta presas que se mueven a lo largo de estructuras inmóviles (ver video del sapo y visión en los sapos ). El movimiento de un objeto le sugiere al sapo que su presa potencial está viva.

Después de que se determinaron los elementos de reconocimiento visual del comportamiento, Ewert y sus colaboradores investigaron neuroetológicamente los procesos neuronales que controlan el reconocimiento de presas del sapo utilizando varios métodos experimentales y encontraron una serie de detectores de características (véase también neuroetología ) ^{[ 22 ]} . Para reiterar: los sapos están especializados en la percepción del movimiento visual. Su sistema visual central no detecta la alineación de una barra de contraste en blanco y negro en movimiento por comparación con un campo receptivo excitatorio asimétrico orientado correspondientemente de un detector de barra , sino en relación con la dirección del movimiento de la relación ep / ea correspondiente . Las neuronas T5.1 del tectum óptico —que reciben señales R2 y R3 de la retina y codifican ep— y las neuronas TH3 del tálamo pretectal —que reciben simultáneamente señales R3 y R4 y codifican ea— exhiben campos receptivos excitatorios radialmente simétricos. La vinculación de los parámetros ep y ea con la dirección del movimiento de un objeto permite que cada neurona T5.2 en el mapa retinotópico —que procesa la entrada excitatoria de T5.1 y la entrada inhibitoria de TH3— calcule la relación ep / ea de un objeto para cualquier dirección en la que este atraviese el campo visual del sapo. Esto explica la invariancia del reconocimiento de objetos por parte de las neuronas T5.2 selectivas para presas con respecto a los cambios en la dirección y la velocidad a la que se mueve un objeto.

• Las neuronas T5.2 del sapo detectan límites de contraste visual —de diferentes orientaciones— que están alineados con la dirección en la que se mueven a través de su campo receptivo excitatorio de simetría radial. Stevens (1987) analiza este fenómeno en el contexto de la computación implícita (detector de gusanos del sapo) frente a la computación explícita (detector de barras del gato) ^{[ 23 ]} (Véase también un enfoque de teoría de sistemas ^{[ 24 ]} ). La comparación de Stevens coincide con la visión de que la evolución ha dotado al cerebro de los anuros filogenéticamente basales con la capacidad de detectar la orientación de los límites de contraste visual en movimiento mediante un algoritmo inteligente y eficiente, evitando así un método que utiliza la enorme y redundante neuroarquitectura característica de la corteza estriada de los mamíferos.

• En un contexto filogenético, la especificidad de especie de la detección configuracional de presas respalda el concepto de Ewert, según el cual esta propiedad se implementa mediante el mecanismo de liberación innato (MRI) del comportamiento de captura de presas del sapo común. Es una capacidad que los sapos juveniles —que se han desarrollado en el laboratorio mediante metamorfosis a partir de renacuajos, sin ninguna experiencia con presas— demuestran en una prueba con señuelos de presa. La velocidad y consistencia con la que un sapo común adulto en un entorno experimental distingue infaliblemente entre presa y no presa (gusano/antigusano; ver video del sapo) hablan por sí solas. Curiosamente, esta propiedad puede modificarse mediante la experiencia individual asociativa (para más detalles, ver visión en sapos ). Tras la desactivación de la estructura cerebral implicada en el aprendizaje (el 'primordio del hipocampo' telencefálico), se restauró la especificidad de especie del MRI. ^{[ 25 ]} Esto sugiere que este IRM implica un circuito neuronal conservado evolutivamente que puede expandirse bajo el control de bucles prosencefálicos sin perder su función fundamental.

De las neuronas talámicas retinianas, tectales ópticas y pretectales examinadas, la mejor correlación entre las respuestas a estímulos determinadas cuantitativamente en la actividad de captura de presas y la frecuencia de descarga neuronal ^{[ 26 ]} se encontró en las neuronas tectales T5.2 (ver neuroetología ). Específicamente, los procesos neuronales excitatorios en el tectum óptico, que son alimentados por la retina en respuesta a objetos en movimiento alineados paralelamente a la dirección del movimiento, determinan la sensibilidad configurativa a la presa de las neuronas tectales T5.1 y T5.2. Las neuronas talámicas pretectales TH3, que son excitadas por la retina en respuesta a objetos alineados transversalmente a la dirección del movimiento, determinan una selección de objetos con respecto al reconocimiento de presas por las neuronas tectales T5.2 a través de varias influencias inhibitorias pretectales talámicas y proporcionan entrada (con neuronas TH4) a sistemas liberadores que desencadenan la evitación de amenazas o el comportamiento de escape.

Ewert demostró que la captura de presas en la vía visual del sapo está controlada por una serie de sistemas de liberación, cada uno de los cuales consta de detectores de presas T5.2 en combinación con neuronas especiales que determinan la distancia de la presa para cada paso de la captura: (i) orientación hacia la presa, (ii) aproximación a la presa, (iii) fijación binocular de la presa y (iv) mordida (para más detalles, véase visión en sapos ).

Habiendo utilizado ya la estimulación eléctrica puntual para identificar el tectum óptico como la región responsable de los comportamientos de captura de presas, ^{[ 27 ]} Ewert y colegas localizaron y registraron de neuronas individuales selectivas de presas del tectum óptico en sapos en movimiento libre . ^{[ 28 ]} Estas neuronas T5.2 aumentarían en frecuencia de descarga antes de una respuesta de comportamiento de orientación o chasquido. En el caso del comportamiento de chasquido, las neuronas dejarían de disparar durante la duración del chasquido. Evidentemente, estas neuronas exhiben una preferencia en respuestas a la configuración de gusano de estímulos de barras en movimiento y, por lo tanto, pueden considerarse detectores de características. Para obtener una idea general de sus propiedades, en experimentos sucesivos varios objetos oscuros rectangulares de diferentes longitudes de lado atraviesan el campo visual de un sapo contra un fondo brillante a velocidad constante; luego la frecuencia de descarga de una neurona T5.2 hacia dicho objeto se correlaciona con la prontitud del sapo para responder con captura de presa, expresada por la latencia de respuesta. Por lo tanto, la detección de las características de la presa no es una condición de todo o nada, sino más bien una cuestión de grado: cuanto mayor sea el valor liberador de un objeto como estímulo de presa, mayor será la frecuencia de descarga de la neurona T5.2 selectiva para presas , menor será la latencia de respuesta de captura de presas del sapo y mayor será el número de respuestas de captura de presas durante un período de tiempo (actividad de captura de presas), y viceversa.

La característica de selectividad de presa se define para los sapos Bufo spec.: Entre barras rectangulares y cuadrados en movimiento de diferentes configuraciones —dentro de rangos de tamaño y velocidad relevantes para el comportamiento— la configuración del gusano es el estímulo visual con el valor de activación máximo.

Múltiples registros de actividad neuronal demostraron que un objeto presa activa varias neuronas selectivas para presas adyacentes cuyos campos receptivos se superponen parcialmente. Más de una neurona detectora de presas (un conjunto de neuronas), en combinación con neuronas que determinan la señal local de la presa, se activará en el sistema de liberación de órdenes para la captura de presas (véase la visión en los sapos ).

Comparaciones adicionales entre los campos receptivos de las neuronas tectales y las células ganglionares de la retina, clases R2 y R3, registradas en sapos en movimiento libre, revelaron que las neuronas tectales sensibles al tamaño (T5.1) y selectivas a la presa (T5.2) eran capaces de estimar el tamaño absoluto de un estímulo en movimiento (no correlacionado con el diámetro del campo receptivo excitatorio visual, ERF), mientras que las células ganglionares de la retina solo eran capaces de determinar el tamaño angular visual del estímulo (correlacionado con el diámetro del ERF visual). El mecanismo de acomodación del cristalino y la disparidad binocular son formas adecuadas de estimar la distancia del objeto, lo cual es un requisito previo para la escala del tamaño absoluto. Las neuronas T5.2 en sapos inmovilizados farmacológicamente conservan sus propiedades configuracionales selectivas a la presa, pero pierden su sensibilidad al tamaño real de los objetos. Otras neuronas selectivas observadas en el tectum óptico incluyen neuronas binoculares, neuronas sensibles a la aproximación y neuronas de activación visual de campo amplio con entrada cutánea.

Como se explicó anteriormente, el tectum óptico es responsable de las respuestas de orientación y chasquido en el comportamiento de captura de presas; sin embargo, la investigación de Ewert también reveló que la estimulación eléctrica focal de las regiones cerebrales talámica y pretectal evocó diferentes tipos de comportamientos de evitación en el sapo. ^{[ 29 ]} También se observaron detectores de características en estas regiones cerebrales. Se observó que las neuronas eran sensibles a la dirección de objetos grandes que se aproximaban, selectivas al tamaño o perceptivas a obstáculos estacionarios. Ciertas neuronas talámicas pretectales, tipo TH3, mostraron una preferencia por objetos grandes en movimiento y la configuración anti-gusano de estímulos de barras en movimiento. ^{[ 30 ]} La selectividad de los detectores de características de presas tectales, tipo T5.2, está determinada por influencias inhibitorias de los detectores anti-gusano talámicos pretectales del tipo TH3. Las lesiones talámicas pretectales afectaron la selectividad de presas tanto en las neuronas T5.2 como en el comportamiento de captura de presas. ^{[ 28 ] [ 31 ]}

Los axones de las neuronas sensibles/selectivas a las características del tectum óptico y la región talámica pretectal contactan entonces con las estructuras motoras del bulbo raquídeo, ^{[ 32 ] [ 33 ]} formando así interfaces sensoriomotoras. Según Ewert, dicha interfaz sensoriomotora puede funcionar como el "liberador" que reconoce las señales sensoriales de conjuntos de detectores de características complejos y ejecuta las respuestas motoras correspondientes. ^{[ 34 ]} Tras analizar las vías de procesamiento neuronal en las estructuras del tronco encefálico que traducen los estímulos visuales en respuestas conductuales, Ewert y colaboradores descubrieron bucles neuronales que, en conexión con diferentes estructuras del prosencéfalo, modulan, por ejemplo, modifican o especifican esta traducción. ^{[ 35 ]}

El palio medial ventral posterior (vMP) del telencéfalo del sapo, homólogo al hipocampo de los mamíferos, desempeña un papel importante en el almacenamiento de información y el aprendizaje. Como se mencionó anteriormente, las propiedades de filtrado de configuración visual del supuesto mecanismo de liberación innato (IRM) de los sapos para la captura de presas pueden modificarse mediante condicionamiento asociativo, en el que se activa el vMP y los objetos visuales previamente considerados amenazas liberan la captura de presas. Tras la desactivación del vMP, predomina la selectividad específica de la especie del IRM —la «retroalimentación»—.

Los peces eléctricos débiles generan campos eléctricos para localizar objetos y comunicarse. Poseen un sentido eléctrico especializado compuesto por electrorreceptores tuberosos y ampulares ubicados sobre la superficie de la piel e inervados por la línea lateral electrosensorial. Al igual que en el sistema visual de los sapos, el sistema electrosensorial de los peces eléctricos débiles extrae características de estímulos relevantes para el comportamiento y utiliza estas representaciones para realizar un procesamiento posterior. ^{[ 36 ]}

En el pez gimnotiforme Eigenmannia , ilustrado aquí, las neuronas sensoriales primarias del sistema electrorreceptor son simples detectores de características e incluyen los receptores ampulares , los codificadores de probabilidad (unidades P) y los codificadores de fase (unidades T). Las unidades P y T se encargan de adquirir información sobre la amplitud y la fase del estímulo, respectivamente, con un procesamiento mínimo. Las unidades P y T difieren en su sintonización y en el umbral para generar un único potencial de acción en respuesta a un estímulo sinusoidal. Las unidades P tienen un umbral alto y una sintonización amplia; las unidades T tienen umbrales bajos y una sintonización estrecha. El procesamiento independiente de la información continúa más allá de las neuronas sensoriales primarias hasta el lóbulo de la línea lateral electrosensorial (ELL), donde las células esféricas transmiten información de fase o tiempo a centros superiores y las células piramidales codifican la información de amplitud. Por lo tanto, también consideramos que la clase de células esféricas y piramidales ubicadas en el ELL son detectores de características. Más específicamente, las células piramidales se consideran detectores de características que responden a la amplitud del estímulo. Un tipo de célula piramidal, las células E, responden a los aumentos; un segundo tipo, las células I, responden a las disminuciones en la amplitud del estímulo, mientras que todos los receptores periféricos son unidades E.

Más allá de las células piramidales y esféricas, existe un detector de características más complejo en el torus semicurcularis dorsal del mesencéfalo porque los flujos separados de información de amplitud y fase convergen en neuronas selectivas de signo de orden superior en esta región del mesencéfalo. ^{[ 37 ]} Estas neuronas selectivas de signo se consideran detectores de características porque se activan solo al reconocer una diferencia de frecuencia positiva entre una señal de interferencia y la propia señal del pez o una diferencia de frecuencia negativa. Las aferencias de estos dos tipos de neuronas selectivas de signo convergen entonces en la parte superior de la jerarquía neuronal: el núcleo premarcapasos, que ayuda a regular la frecuencia de descarga del órgano eléctrico en la respuesta de evitación de interferencias .

En el sistema auditivo de los murciélagos, como en los sistemas auditivos de otros vertebrados, las neuronas aferentes sensoriales primarias, que reciben información de las células ciliadas de una región restringida del órgano de Corti en la cóclea, son los detectores de características simples. Estas estructuras son sensibles a un rango restringido de frecuencias y, por lo tanto, funcionan como filtros sintonizados. Experimentalmente, Nobuo Suga y sus colegas (1990) observaron que varios armónicos de frecuencia constante (CF) y frecuencia modulada (FM) excitaban diferentes partes de la membrana basilar debido a la diferencia de frecuencia en la llamada. ^{[ 38 ]} Las fibras del nervio auditivo llevan esta información sensorial ligeramente procesada al núcleo coclear donde la información converge o diverge en vías paralelas. ^{[ 39 ]} En Pteronotus parnellii , un murciélago CF-FM, estas vías paralelas procesan los armónicos CF y FM por separado y contienen neuronas que exhiben selectividad de amplitud, frecuencia y armónico. Estas vías convergen en el cuerpo geniculado medial, dando lugar a detectores de características más complejos que responden a combinaciones específicas de señales CF y FM.

En las regiones FM-FM de la corteza auditiva, Suga et al. (1993) identificaron neuronas sensibles a combinaciones que reciben entradas de múltiples fuentes. Suga observó que la región FM-FM respondía selectivamente a un componente FM (característica) en la llamada y en el eco. ^{[ 40 ]} Más específicamente, una unidad FM1-FM2 individual requiere una entrada de una unidad sintonizada al rango de frecuencia FM1 y una segunda unidad sintonizada al rango de frecuencia FM2 para activarse. Estas neuronas FM-FM pueden considerarse detectores de características complejas porque son sensibles a una combinación de frecuencias particular y a un retardo de tiempo específico entre el eco y la llamada. Una determinación precisa del retardo de tiempo entre la llamada y el eco es fundamental porque permite al murciélago medir la distancia entre sí mismo y su presa. Esta región sensible a FM-FM es solo un ejemplo de un detector de características en la corteza auditiva del murciélago. También existe una región sensible a CF-CF en la corteza auditiva, que en combinación con las regiones FM-FM permite al murciélago crear mapas de velocidad relativa y distancia del objetivo. Al rastrear las respuestas de estas neuronas sensibles a la combinación en regiones de orden superior de la vía auditiva, se revela que existen neuronas con niveles aún mayores de selectividad de frecuencia y amplitud.